Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 www.mag.go.cr/rev_agr/inicio.htm www.cia.ucr.ac.cr Revisión de Literatura PUDRICIÓN BLANCA DE LA CEBOLLA: UNA ENFERMEDAD DIFÍCIL DE COMBATIR María del Milagro Granados1/ Palabras clave: Sclerotium cepivorum, esclerocios, pudrición blanca, cebolla. Keywords: Sclerotium cepivorum, esclerotia, white rot, onion. Recibido: 24/11/04 Aceptado: 30/03/05 RES UM EN ABS TRACT Se hizo una revisión bibliográfica sobre Onion white rot: a disease difficult to la pudrición blanca o torbó de la cebolla, enfer- control. A literature review on onion white rot medad causada por el hongo Sclerotium cepivo- or “torbó”, caused by the fungus Sclerotium rum Berk. Se tomó en cuenta aspectos como la cepivorum Berk. was performed. This review distribución de la enfermedad a escala mundial, includes its world distribution, typical symptoms, la sintomatología típica, el agente causal y los causal agent, hosts, pathogen life cycle, hospederos, así como el ciclo de vida del patóge- epidemiology and disease control strategies. A no y la epidemiología de la enfermedad, además brief description of the importance of onion crop de las principales estrategias de combate. Se in Costa Rica, areas where it is produced and the menciona brevemente la importancia del cultivo main disease impact were also included. de la cebolla en el país, las zonas de siembra y el impacto de la enfermedad. INTRODUCCIÓN La producción de cebolla en Costa Rica es realizada por 441 agricultores, distribuidos en La cebolla (Allium cepa L.) es uno de los 3 áreas geográficas: 1) la zona alta de Cartago, cultivos hortícolas más importantes de Costa que abarca los cantones Central, Oreamuno y Rica, se produce principalmente para suplir el Alvarado (principalmente los distritos de Tierra consumo nacional, aunque parte de la produc- Blanca, Cot y Llano Grande) donde se ubica el ción se destina a la exportación. 78,2% de los agricultores; 2) el valle central o Para los años 2001, 2002 y 2003 se regis- zona baja, que incluye los cantones de Belén, traron valores de exportación de 2134, 2349 y Escazú, Alajuela y Santa Ana con el 19,7% 1476 t, respectivamente; con valores FOB (US$) de los productores; y 3) la zona de Bagaces, de 305581, 89910 y 196883, enviados a desti- Guanacaste, que comprende los distritos de nos como Nicaragua, El Salvador, Honduras, Guayabo y La Fortuna, donde se ubica el restante Guatemala y Panamá, en su mayoría. Sin embar- 2,1% de los agricultores (Pessoa et al. 1998). go, para el año 2004 se reportaron apenas 86,8 t La producción nacional de cebolla en a Nicaragua y Panamá lo que representó un valor el año 2004 fue de 33936 t distribuidas en FOB de $4486 (CNP 2005a). 1348 ha. Para ese año, en la zona alta de Cartago 1/ Centro de Investigación en Protección de Cultivos, Universidad de Costa Rica. San José Costa Rica. Correo electrónico: migramo@hotmail.com 144 AGRONOMÍA COSTARRICENSE se cultivaron 1266 ha, lo que corresponde a 89% indicó que perdió por lo menos 25 t en 2 manza- del área total sembrada de las cuales se obtuvo nas; lo que representa el 39% de la producción. 30749,8 t, lo que representa el 90,6% del total de El combate de este tipo de enfermedades es la producción nacional. El valle central produjo el difícil y las estrategias utilizadas actualmente son 9,4% en un área de 82 ha; mientras que la zona de poco efectivas. La rotación de cultivos no es efi- Bagaces aportó el 7,8% de la producción en 78,75 caz; hasta el momento no se cuenta con variedades ha cultivadas (CNP 2005b). resistentes; el combate químico no es técnica ni La producción se realiza en 2 épocas económicamente factible debido, principalmente, de siembra denominadas: veranera (de enero al riesgo de degradación de los productos en el a mayo) e inverniz (de mayo a diciembre). La suelo y a las altas dosis utilizadas, además, no es cebolla de la zona alta de Cartago es considerada, posible una adecuada cobertura de los sitios de por tradición, como inverniz y la producida en infección, lo que provoca la presencia de residuos las otras zonas, como veranera. Sin embargo, las sobre las partes comestibles y contaminación condiciones climáticas de Cartago hacen posible ambiental (Coley Smith 1990, Mesén 1997, Pinto que en esta zona se realicen las 2 siembras al año; et al. 1998, Pérez et al. 2000). Por otro lado, la así, la siembra veranera ocurre en todo el país, posibilidad del combate biológico para el manejo mientras que la inverniz sólo en la zona alta de de la pudrición blanca de la cebolla ha sido inves- Cartago (MAG 1984, Pessoa et al. 1998). tigada desde 1969 por Ghaffar (citado por Kay y En esta zona, el cultivo es producido con Stewart 1994) y se han identificado tanto hongos un alto riesgo de ser afectado por enfermeda- como bacterias con potencial de control. des, por lo que los agricultores utilizan, en su mayoría, productos químicos como principal Distribución de la enfermedad estrategia de combate, lo que incrementa la con- taminación ambiental, el daño a la salud humana Esta enfermedad ha sido encontrada en y los costos de producción (R. Mesén. 2001. países de Europa, Oceanía, África y América Comunicación personal). ocasionando pérdidas considerables en los culti- Una de las enfermedades más limitantes es vos de ajo y cebolla (Villar et al. 1990, Romero la pudrición blanca, aunque no existen registros 1993). La pudrición blanca fue asociada pri- oficiales, aparentemente la enfermedad apareció mero con cebolla en el Reino Unido en 1841 y en la zona en 1988 y no se conoce como fue intro- luego con ajo en Italia en el año 1903. Después ducida. Su rápida diseminación, principalmente de esos primeros informes, la enfermedad fue por labores de labranza y agua de escorrentía, registrada en todo el mundo (Pinto et al. 1998). ha obligado a muchos agricultores a cambiar de Recientemente, Couch y Kohn (2000) encontra- cultivo en forma definitiva, debido a la alta infes- ron, mediante estudios de filogenia, que el centro tación. Algunos continúan sembrando en terrenos de origen para la diseminación de este hongo en totalmente infestados, lo que representa costos de áreas productoras de cebolla fue Europa. producción mayores (Mesén 1997), y grandes pér- didas de cosecha; las que según Pinto et al. (1998) Sintomatología podrían llegar hasta 100% en algunos casos. En Costa Rica no se ha cuantificado de Esta enfermedad puede afectar plantas en forma precisa a cuanto ascienden las pérdidas de cualquier estado de desarrollo y se incrementa cosecha; sin embargo, los agricultores concuer- conforme se desarrolla el sistema radical. Los dan en que los rendimientos se ven fuertemente síntomas usualmente se notan a los 60 días des- reducidos en presencia de la enfermedad. Según pués de la siembra y difieren de acuerdo al estado algunos agricultores de la zona, en 2 manzanas de desarrollo de la planta y la duración de las con- (14000 m2) debería cosecharse, “si todo sale diciones favorables en el suelo, principalmente la bien”, alrededor de 64 t de cebolla. Un agricultor temperatura (Crowe 1995, Pinto et al. 1998). Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 GRANADOS: Pudrición blanca de la cebolla 145 El primer síntoma coincide con el período Sterilia (Galli et al. 1980), descrito en Inglaterra de bulbificación y se presenta como un amari- por Berkeley en 1841 (Romero 1993). Aunque llamiento general, continuado por muerte des- la mayoría de la literatura indica que no tiene cendente de las hojas más externas y retardo del fase teleomórfica conocida, Weber (1973) cita a crecimiento. El deterioro gradual se da por varios Stromatinia cepivorum como el estado de ascós- días o semanas hasta concluir con el colapso final pora. Se reproduce a través de la producción de de las hojas y una pudrición basal seca o semia- gran cantidad de pequeños esclerocios que fun- cuosa. Simultáneamente, en las raíces y hojas infe- cionan como propágulos e inóculo (Crowe 1995). riores hay abundancia de micelio blanco, lanoso y En ocasiones también produce conidios en espo- superficial que pronto produce esclerocios negros rodoquios, los que aparentemente son estériles y esféricos sobre la superficie o dentro de los teji- (Agrios 1996). dos enfermos. En este grado de desarrollo de la Los esclerocios son masas compactas de enfermedad las plantas afectadas son fácilmente hifas que pueden o no contener tejido del hos- arrancadas del suelo (Chupp y Sherf 1960, Walker pedante, por lo común con una cubierta oscura 1969, Weber 1973, Galli et al. 1980, Crowe 1995, y capaz de sobrevivir bajo condiciones desfavo- Pinto et al. 1998) (Figuras 1 y 2). rables (Agrios 1996). S. cepivorum forma en su esclerocios Fig. 1. Sintomatología típica de la pudrición blanca causada por el hongo Sclerotium cepivorum, nótese la marchitez de las plantas, el pobre sistema radical, la pudrición semiacuosa, el micelio algodonoso y la alta producción de esclerocios. Cuando hay alta densidad de inóculo las plantas pueden morir de forma repentina en grandes áreas del campo, si la infestación es baja pueden morir en grupos de 2 a 40, siendo las plantas centra- les del parche las primeras en morir (Crowe 1995). Si los bulbos son atacados al final del ciclo del cultivo la enfermedad se expresa como una pudrición durante el almacenamiento (Romero 1993, Agrios 1996). Agente causal Sclerotium cepivorum es un hongo Imperfecto perteneciente al Orden Mycelia Fig. 2. Parche típico de pudrición blanca. Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 146 AGRONOMÍA COSTARRICENSE mayoría, esclerocios de forma esférica uniforme, hospedero. De acuerdo a Coley Smith (1979) y de cubierta negra y lisa que consiste de 2 a 5 Coley Smith et al. (1990) el porcentaje de sobre- células de grosor que rodean una masa compacta vivencia se mantiene por encima del 92% y la y gruesa de micelio refractivo, por lo general viabilidad puede llegar hasta un 96% entre los tienen un tamaño de 0,3 a 0,6 mm de diámetro; 5 a 10 años de entierro, si el período de entierro aunque algunas veces se han reportado esclero- aumenta a 15 ó 20 años los porcentajes de via- cios de forma irregular y tamaños que van desde bilidad oscilan entre 72 y 96% dependiendo de los 5 hasta los 25 mm (Crowe y Hall 1980, Crowe la profundidad. Por otro lado, Adams (1987), en 1995). Ambos tipos de esclerocios pueden formar un estudio sobre el efecto de la temperatura del esclerocios secundarios, dentro o adyacentes a los suelo, la humedad y la profundidad de entierro esclerocios originales, que influyen fuertemente sobre la sobrevivencia de esclerocios, señala que en su sobrevivencia (Coley Smith et al., 1990). los esclerocios de S. cepivorum son más sensibles al calor que los de Sclerotinia minor, indica que Hospederos para matar el 50% de los propágalos (DL 50 ) de S. minor se requieren de 624 h a 35oC, mientras Sclerotium cepivorum es un patógeno que para lograr el mismo efecto en esclerocios de específico del género Allium; entre las principa- S. cepivorum sólo son necesarias 130 h. les especies que son afectadas se encuentran la Los esclerocios de S. cepivorum tienen una cebolla (Allium cepa L.) y el ajo (A. sativum L.); latencia constitutiva de 1-3 meses (Coley Smith además, puede atacar el puerro (A. porrum L.), 1990). La latencia es un período de descanso que las cebollinas (A. fistulosum L. y A. schoenos- interrumpe el desarrollo de un organismo y es prasum L.), el chalote o ascalonia (A. ascaloni- mantenida por factores constitutivos que garanti- cum L.), el ajo-porro (A. ampeloprasum L.) y ajo zan al organismo persistir en esta condición por silvestre (A. canadense L.) (Chupp y Sherf 1960, un período mínimo necesario en su ciclo de vida Walker 1969, Galli et al. 1980). (Lucas 1998). Una vez que la latencia constitutiva Young y Allen (1969) y Mukerji (1970) es superada, los esclerocios pueden estar sujetos a citados por Esler y Coley Smith (1984), men- una latencia exógena, la cual puede ser impuesta cionan que en condiciones de laboratorio y con por una amplia variedad de factores, entre los que grandes cantidades de inóculo, este hongo puede se encuentran: la micostasis, la temperatura, la afectar Belamcanda chinensis (Iridaceae), algu- luz y la aireación (Coley Smith y Cooke 1971). nas especies de Zephyranthes (Amaryllidaceae), La germinación de los esclerocios es de Linum usitatissimum, Trifolium repens, Brassica forma eruptiva o miceliogénica (Somerville y oleracea var capitata y Lycopersicon esculen- Hall 1987, Coley Smith 1979), el primer signo de tum. Sin embargo, Esler y Coley Smith (1984) germinación es la aparición de una protuberancia señalan que es posible que los autores citados, se en la superficie del esclerocio, luego la cáscara hayan equivocado en la identificación del hongo sufre una ruptura y uno o más tapones grandes y que infectó esas especies, ya que describen signos densos de micelio son empujados hacia fuera; las y síntomas atípicos de la enfermedad causada por hifas empiezan a crecer y ramificarse a partir de S. cepivorum y más semejantes a los producidos cada tapón, produciéndose anastomosis libremen- por Sclerotium rolfsii. te (Coley Smith y Cooke 1971). Este proceso es estimulado solamente por Ciclo de vida exudados de las raíces de las especies del géne- ro Allium. Los exudados están constituidos por Los esclerocios representan el inóculo sustancias no volátiles de sulfóxidos de alkyl y primario para el desarrollo de esta enfermedad, alkenyl-cisteína, los cuales son metabolizados estos pueden permanecer viables de 10 a 20 años por la microflora del suelo, especialmente por en condiciones de campo y sin necesidad del bacterias presentes en la rizosfera, para producir Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 GRANADOS: Pudrición blanca de la cebolla 147 compuestos volátiles (sulfuros de n-propil y 10-18 oC y el pH es de 6,1 con un rango óptimo alil cisteína) que activan los esclerocios latentes de 5,4-7,8. Walker (1969), menciona que a tempe- hasta una distancia de 10 cm de la raíz y 30 raturas mayores de 24 oC las plantas permanecen cm de profundidad (Coley Smith y King 1969, saludables aún en un suelo fuertemente infectado Crowe y Hall 1980, Esler y Coley Smith 1983, y que la enfermedad se desarrolla más rápida- Ikeshoji1984, citado por Reddy et al. 1992, Crowe mente en suelos secos (40% de humedad) que 1995). De acuerdo a Somerville y Hall (1987), en suelos húmedos (60-80% de humedad). Galli sólo se requiere de un tiempo de exposición de et al. (1980), confirman lo anterior al mencionar 15 min para estimular la germinación y el nivel que una baja humedad del suelo es un factor de óptimo de germinación se alcanza después de 24 predisposición importante que favorece el desa- h o más, los mismos autores indican que con una rrollo del patógeno y que la enfermedad es más concentración de 2,5% (v/v) de alil sulfuro es severa en suelos de zonas altas y bien drenados. posible obtener un 100% de germinación y que Al respecto, Hartman y Datnoff (1997) citan que conforme aumenta la concentración hasta 20% suelos saturados pueden enmascarar por comple- (v/v) la germinación disminuye hasta el 47%. to la enfermedad. Una vez que el esclerocio ha germinado, El problema se encuentra principalmente penetra en las raíces por medio de un apresorio, en el campo; sin embargo, en caso de que los después crece intra e intercelularmente entre bulbos sean infectados en las últimas etapas de su las células parenquimáticas, el tejido cortical se desarrollo se produce una pudrición suave duran- desintegra y luego el tejido vascular es invadido y te el almacenamiento, sobretodo si son almacena- macerado. La maceración es acompañada por la dos húmedos (Romero1993, Crowe 1995). producción secuencial de enzimas que degradan la pared celular, sobretodo de poligaracturonasas Epidemiología (PG) y pectin transeliminasas. También, se produ- ce la fitotoxina ácido oxálico que actúa de forma La pudrición blanca es una enfermedad sinergística con las PG, quelatan el Ca++ y bajan monocíclica y el patrón de diseminación es típi- el pH cerca del óptimo para la acción enzimática, camente agregado (Hartman y Datnoff 1997). provocando la pudrición suave característica; sin Los esclerocios representan el inóculo primario, embargo, la relación entre las hifas y la distribu- como se mencionó anteriormente. ción de enzimas extracelulares que degradan la La diseminación a largas distancias se da pared celular no ha sido bien investigada (Stone y por bulbos o almácigos contaminados; a escala Armentrout 1985, Metcalf y Wilson 1999). local los esclerocios son diseminados por vientos Según Crowe (1995), el micelio se propa- fuertes, inundaciones e irrigación, además del ga planta a planta por el contacto de las raíces movimiento de materiales y equipo agrícola, así infectadas con las sanas, si se encuentran a una como de animales y trabajadores, lo que podría distancia de 1 a 2 cm. Unos pocos esclerocios resultar en una distribución generalizada en todo pueden ser formados en las raíces, sin embargo, el terreno (Mordue 1976, Galli et al. 1980, la mayoría es formada en la base del bulbo una Crowe 1995). Al respecto, Adams (1979) men- vez que el hongo ha logrado invadir y desarro- ciona que los esclerocios pueden pasar a través llarse en esta parte. de una bomba de irrigación y ser asperjados en De acuerdo con Adams y Papavizas (1971), el campo a razón de 0,2 esclerocios por litro de la temperatura y el pH óptimos para la germina- agua. Recientemente, Ramírez et al. (2002) citan ción de esclerocios es 20oC con un rango ópti- que el ácaro Rhizoglyphus robustus (Astigmata: mo de 15-25oC y un pH de 4,8, aunque pueden Acaridae) puede influir en la epidemiología de la germinar en pH cercanos a 8. Por otro lado, la pudrición blanca, ya que se descubrió que trans- temperatura y el pH óptimos para el desarrollo porta fragmentos de micelio y esclerocios a través de la enfermedad es de 15 oC con un rango de de sus piezas bucales y excretas. Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 148 AGRONOMÍA COSTARRICENSE Adams y Papavizas (1971), en sus primeros ante la infección por S. cepivorum. En el primero estudios sobre la relación entre densidad de inó- evaluaron 64 cultivares tanto en el laboratorio culo y enfermedad, mencionan que 5 esclerocios como en el campo y en el segundo 294 cultivares por gramo de suelo pueden causar una cantidad analizados en campo. En ambos experimentos apreciable de enfermedad. Más tarde, Crowe et la conclusión fue la misma: “ninguno de los al. (1980), citan que el inóculo de S. cepivorum cultivares es inmune a la infección por pudrición es muy eficiente, debido a que muchos esclerocios blanca”, mencionan que los cultivares comercia- germinan y cada esclerocio puede iniciar una les difieren significativamente en susceptibilidad infección. Así, reportan una incidencia de 10 a y rendimiento en presencia de niveles de inóculo 100% debida a densidades de inóculo de 0,001 a altos y uniformes. Citan que, estas diferencias 0,1 esclerocios por gramo de suelo. pueden ser debidas a las condiciones ambientales Por otro lado, Adams (1981), encontró una o variaciones en el patógeno. correlación significativa (p=0,01, R=0,71) entre Años más tarde, Coley Smith (1990) infor- la densidad de inóculo al momento de siembra y mó que las investigaciones concernientes a varie- la incidencia de torbó al momento de la cosecha, dades resistentes han producido resultados incon- esta relación puede ser expresada por la siguiente sistentes, causados probablemente por no tomar en ecuación Y=6,41+12,38x–0,65x2, donde “Y” es el cuenta factores geográficos y climáticos durante la porcentaje de torbó presente en los bulbos y “x” ejecución de los experimentos. Menciona, además, es el número de esclerocios por 100 g de suelo; que la resistencia no ha sido descubierta y que los sin embargo el autor menciona que esta ecuación progenitores silvestres presentan poco potencial es inexacta para densidades de inóculo mayores a genético para hallarla, por lo que pensar en el com- 9 esclerocios por 100 g de suelo. También, Crowe bate por resistencia, como alternativa de manejo (1995) menciona que la densidad de esclerocios para esta enfermedad, es una posibilidad remota. necesaria para provocar una elevada incidencia Crowe (1995), reafirma lo expuesto por de pudrición blanca es generalmente baja. Coley Smith (1990), al citar que no hay especies de Allium resistentes a la infección por S. cepivorum Combate y que el mejoramiento ha sido limitado por la falta de fuentes de resistencia. Menciona también que Los primeros intentos para el combate los síntomas pueden ser menos severos en puerros de la pudrición blanca datan aproximadamente que en ajo o cebolla. Además, que las diferencias del año 1920, en primera instancia se probó con entre especies parecen estar relacionadas con la prácticas de combate cultural como rotación de producción relativa de estimulantes de la germina- cultivos y exclusión de material contaminado; ción a través de las raíces, por lo que recientemente pero conforme la infestación se hizo más intensa se han hecho esfuerzos en seleccionar líneas que y ampliamente distribuida, estas medidas fueron produzcan pocos estimulantes. cada vez menos eficaces, por lo que se inició Recientemente, Hunger et al. (2002) men- con el uso de fungicidas químicos (Locke 1968). cionan que la posible ruta para obtener culti- Hasta la fecha el control de S. cepivorum ha sido vares resistentes es la ingeniería genética, por difícil, los intentos de combate empleando méto- medio de ella se podrían producir materiales dos químicos no han resultado del todo satisfac- que no exuden estimulantes de la germinación o torios y tienen un elevado costo económico y cultivares que produzcan compuestos inhibito- ecológico (Pérez et al. 2000). rios a la pudrición blanca. Combate por resistencia Combate químico Utkhede y Rahe (1978 a y b) realizaron Muchos han sido los intentos por hallar un ensayos para evaluar la resistencia de la cebolla producto químico que brinde un adecuado control Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 GRANADOS: Pudrición blanca de la cebolla 149 para esta enfermedad. El primer fungicida exito- o en forma alterna con otros productos para mejo- so fue el cloruro de mercurio (Calomel), luego rar el combate de la enfermedad. han sido usados el dicloran (Botran), el penta- Sin embargo, Coley Smith (1990) cita que cloronitrobenceno (PCNB), los bencimidazoles y aunque se ha probado gran cantidad de productos, dicarboximidas (Coley Smith 1990). ninguno ha dado resultados exitosos y que esto, Locke (1968), evaluó el efecto de 2,6-diclo- en parte, es debido a la degradación de los fun- ro-4-nitroanilina (DCNA), PCNB y Calomel, gicidas en el suelo, por acción de las poblaciones sobre la pudrición blanca de cebolla y encontró heterogéneas de microorganismos presentes en que los tres combatieron la enfermedad de forma él. Otro aspecto importante que cita el autor, es aceptable, el primero presentó entre 80 y 92% de que al existir productos que son más resistentes control, mientras que los restantes controlaron a la degradación microbiana, su persistencia en entre el 56 y 72%; el autor concluye que es posi- el suelo puede causar daños por acumulación y ble utilizar estos productos siempre y cuando las contaminación. Este es el caso del cloruro de aplicaciones se realicen al surco de siembra, ya mercurio o Calomel citado anteriormente. Este que la inmersión de las raíces resulta en una fito- producto está prohibido en Costa Rica desde toxicidad severa. Fletcher y Knight (1971) reafir- 1960, ya que presenta una bioacumulación alta y man lo expuesto por Locke (1968) al mencionar es tóxico para peces y aves; se conoce del caso que el tratamiento con dicloran o Calomel parece de muerte de personas en Japón por el consumo ser preventivo o disminuye la infección causada de peces contaminados con metilo de mercurio, por S. cepivorum. que es el subproducto del Calomel una vez que Algunos años después, Utkhede y Rahe entra en contacto con el suelo, el agua o el cuerpo (1983a) probaron el vinclozolin (Ronilan) y el (UNA-IRET 1999). iprodione (Rovral) y concluyeron que proporcio- Más recientemente, Crowe (1995) cita que nan un control significativo cuando son aplicados el iprodione es efectivo en períodos cortos de cul- como tratamiento presiembra. Luego, Resende y tivo (siembra de bulbillos), en el establecimiento Zambolim (1987) y Resende et al. (1987), eva- inicial de las plantaciones con bajas poblaciones de luaron el iprodione, el PCNB y el formaldehído, esclerocios y en zonas de cultivo que no favorezcan solos y en mezcla, en relación con la densidad de el desarrollo de la enfermedad. Además, confirma esclerocios presentes en un campo de cultivo de lo expuesto por Coley Smith (1990), al mencionar ajo. Estos autores encontraron que los químicos que la baja efectividad de algunos fungicidas se no reducen la población del hongo en el suelo y debe a la degradación microbiana y agrega además, que el número de esclerocios viables era igual al que el control es más limitado conforme aumentan número de esclerocios totales. Además, se pudo las poblaciones de esclerocios en el suelo. Al res- determinar que en los tratamientos en los que se pecto, Hartman y Datnoff (1997) y Pérez et al. aplicó el formaldehído sólo, la población de escle- (2000) citan que los fungicidas frecuentemente rocios aumentó al final del ciclo del cultivo. tienen un costo elevado y proporcionan solamente Por otro lado, en un estudio sobre tole- control parcial de la enfermedad. Un ejemplo de rancia cruzada llevado a cabo por Littley y Rahe lo anterior es el caso del tebuconazol (Folicur 250 (1984), se demostró que S. cepivorum presenta EW), este producto fue probado en México por este tipo de tolerancia a los productos dicarboxi- Delgadillo et al. (2002) para combatir el torbó en midas iprodione, myclozolin (BCI 100F 50W) y ajo, los autores encontraron que conforme aumen- vinclozolin, al dicloran y PCNB pero no al beno- taba la densidad del inóculo, de 0 a 50 esclerocios mil, captan y tiram. Los autores apuntan que esto kg-1 de suelo, la eficacia del producto disminuía es de particular importancia debido a que la tole- en 42,6% y se requería de más aplicaciones para rancia al dicloran ya había sido encontrada para lograr el mismo porcentaje de control. este tiempo. Mencionan también que el benomil En Costa Rica, Bonilla (1993) citado por parece ser un buen candidato para usar en mezcla Mesén (1997), probó con éxito el cyproconazol Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 150 AGRONOMÍA COSTARRICENSE (Atemi), por lo que se llevó a cabo su registro e plantas muertas y el índice de enfermedad. Al inscripción y es en la actualidad el producto que respecto, Smolinska y Dyki (2002) mencionan se utiliza con mayor frecuencia, aunque no con que la adición de residuos de mostaza (Brassica los mejores resultados. juncea) redujo el número de esclerocios, debi- do a la alta concentración de isotiocianatos en Combate cultural esos tejidos, mientras que los residuos de nabo (Brassica napus) no afectaron la sobrevivencia Rotación de cultivos. Este método no puede ser de los propágulos. usado en el manejo de la pudrición blanca debido En Canadá, Hovius y McDonald (2002) a la extremada longevidad de los esclerocios y a probaron la eficacia de 2 compuestos estimu- que son estimulados por compuestos específicos lantes de la germinación de esclerocios en suelo del género Allium (Coley Smith 1990). orgánico. Los compuestos (diallyl disulfuro y Inundación. Crowe y Hall (1980) encontraron di-N-propyl disulfuro), fueron diluidos en agua e que el decaimiento de los esclerocios en suelos inyectados a suelo naturalmente infestado tanto saturados ocurrió solamente en altas temperaturas. en el campo como en el invernadero. En ambos Al respecto, Leggett y Rahe (1985) mencionan la experimentos se obtuvo una disminución de inundación como un posible método para reducir la sobrevivencia de los esclerocios, luego de los niveles de inóculo de S. cepivorum. Esto debi- 1-3 meses de exposición a las sustancias. Los do a que tanto la estructura como la fisiología del autores concluyen que, el diallyl disulfuro fue esclerocio se ve afectada por períodos prolonga- considerablemente más efectivo bajo condiciones dos de saturación del suelo, además de afectar la de moderada presión de la enfermedad que el ecología de la microflora asociada, sobretodo en di-N-propyl disulfuro. Sin embargo, Papavizas y regiones con altas temperaturas. Lumsden (1980) advierten que el uso de este tipo Sin embargo, Crowe (1995) hace énfasis de compuestos podría acarrear serios problemas, en que los esclerocios eventualmente mueren bajo debido a los “ofensivos” olores emanados por condiciones de prolongada saturación de hume- los azufres orgánicos, además de los potenciales dad en el suelo, pero esto depende de la tempera- riesgos a la salud. tura, menciona que en regiones con climas fríos El aceite artificial de cebolla también ha aunque las inundaciones reducen el número de sido utilizado con éxito para provocar la germi- esclerocios no lo hacen lo suficiente como para nación de esclerocios en momentos en que no está controlar la enfermedad a nivel comercial presente el cultivo (Merriman et al. 1981, citados Estimulantes de la germinación de esclerocios. por Cook y Baker 1983). Se ha encontrado que al incorporar residuos de Combate físico. Según Adams (1987) la alta tem- crucíferas al suelo se obtienen reducciones sig- peratura combinada con baja humedad del suelo nificativas de pudriciones radicales, ya que estos reduce la supervivencia y actividad de los escle- residuos poseen un alto contenido de compuestos rocios de S. cepivorum. Así, a una temperatura de volátiles que contienen azufre en forma de sulfi- 35oC es posible dañar completamente el 50% de tos, isotiocianatos, mercaptanos y otros; algunos los propágalos (DL50) en 129,6 h, mientras que si de estos semejantes a los exudados por plantas la temperatura aumenta a los 50oC se requieren del género Allium (Clapp et al. 1959, Bailey et al. solamente de 0,8 h para lograr el mismo efecto. 1961, citados por Villar et al. 1990). Este hongo es más sensible al calor que otros que Villar et al. (1990), encontraron que la producen esclerocios, por ejemplo Sclerotinia col (Brassica oleracea var capitata) y la brócoli minor tiene una DL50 de 624 h a 35 oC. El autor (Brassica oleracea var Italica) incorporadas en indica que la solarización con plástico claro debe- una proporción del 5% (P/V) en suelo infes- ría aumentar la temperatura del suelo lo suficien- tado con S. cepivorum (4 esclerocios g-1 de te, como para reducir efectivamente la viabilidad suelo) redujeron significativamente el número de de los esclerocios. Sin embargo, se debe tener en Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 GRANADOS: Pudrición blanca de la cebolla 151 cuanta que la localización de los propágalos en el nemátodos o pequeños anélidos (Ferguson 1953), perfil del suelo es un factor determinante para el al respecto Coley Smith y Cooke (1971) señalan éxito de esta práctica de combate. que dentro de los factores que afectan la sobre- En Australia y Egipto se han obteni- vivencia de los esclerocios están los parásitos y do reducciones en la población de esclerocios depredadores, entre ellos cienpies, caracoles y mediante el uso de la solarización (Porter 1983, larvas, además de los citados antes. citado por Coley Smith 1990). Existen informes que describen la capa- Este método es efectivo para reducir la cidad antagónica tanto de bacterias como de densidad de inóculo inicial, tanto por el efecto hongos sobre S. cepivorum y otros hongos físico del calor sobre los esclerocios, como por que forman esclerocios. Rai y Saxena (1975) el favorecimiento de la microflora parasítica a concluyen que un gran número de hongos fue- S. cepivorum (Enwistle 1992, citado por Mesén ron encontrados colonizando esclerocios de 1997). En un estudio realizado por Lifshitz et Sclerotinia sclerotiorum, tanto in vitro como al. (1983) con esclerocios de S. rolfsii se encon- en condiciones de campo; los géneros que pre- tró un incremento en la colonización de estas sentaron mayor actividad antagónica fueron estructuras tanto por bacterias como por acti- Penicillium y Aspergillus. nomicetos (estreptomicetos). El calentamiento Ayers y Adams (1981a), describen al aumentó la frecuencia de rupturas superficiales hongo Teratosperma oligocladum como un de los esclerocios, así como las concentraciones micoparásito que se encuentra en forma natural de bacterias sobre o alrededor de estas grietas y en el suelo, que es capaz de invadir y destruir se notó una disminución de 43% en la incidencia varias especies de hongos que forman escle- de la enfermedad. rocios, entre los que se encuentra Sclerotinia Al respecto, McLean et al. (2001) halla- minor. Los mismos autores (1981b), informan ron, en 2 experimentos separados, que la sola- de la capacidad antagónica de Sporidesmium rización redujo significativamente la viabilidad sclerotivorum para destruir los esclerocios de S. de esclerocios de S. cepivorum y además que sclerotiorum, S. minor y S. cepivorum. los esclerocios recuperados estaban colonizados En 1982, Oliveira et al. evaluaron la superficialmente por especies de Trichoderma, acción antagónica de Trichoderma harzianum, Verticillium, Fusarium, Mucor, Aspergillus y 4 Paecilomyces lilacinus y Penicillium sp. sobre S. especies de bacterias no identificadas. cepivorum. Los resultados mostraron alta eficien- Por otro lado, Thaning y Gerhardson cia antagónica de los 3 hongos; así, T. harzianum (2001) citan que la viabilidad de los esclerocios destruyó las hifas del patógeno e inhibió su de S. cepivorum no fue afectada, ni se presentó crecimiento en 65,6%, mientras que P. lilacinus colonización sobre los mismos, luego de que se y Penicillium sp. redujeron la colonia de S. cepi- cubriera el suelo con láminas de plástico oscuro vorum en 60,3%. por un período de 10 a 13 semanas. Por otro lado, Utkhede y Rahe (1983b) Recientemente, Castillo y Albarracín estudiaron 4 aislamientos de la bacteria Bacillus (2003) informan que en parcelas solarizadas se subtilis como agente de combate biológico y redujo entre 5 y 18% el número de esclerocios de demostraron que esta presenta un alto grado de S. cepivorum, así como su viabilidad y la inciden- estabilidad en la formación de la zona de inhibi- cia de la enfermedad. ción in vitro, lo que indicó que la bacteria es un Combate biológico. El combate biológico, en antagonista potencial. este tipo de enfermedades, está dirigido a dismi- Posteriormente, Mesén (1997) encontró nuir la densidad de inóculo mediante antagonistas que los hongos Penicillium italicum, una espe- que destruyan los esclerocios o en algunos casos cie de Trichoderma y bacterias no identificadas que eviten su formación (Cook 1979). Estos anta- fueron capaces de colonizar esclerocios o res- gonistas pueden ser bacterias, hongos, ácaros, tos no viables de ellos, provenientes de suelo Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 152 AGRONOMÍA COSTARRICENSE enmendado, tanto en el campo como en el labo- Paecilomyces sp. La autora halló además que ratorio. Por otro parte, Tsigbey y Nutsugah (1999) a nivel in vitro los hongos Gliocladium sp., informan que Gliocladium catenulatum se desa- Paecilomyces sp. y Beauveria bassiana inhiben rrolló naturalmente sobre el micelio de S. cepi- el crecimiento y en algunos casos parasitan los vorum y suprimió por completo su crecimiento; esclerocios de S. cepivorum. además, colonizó y deterioró los esclerocios. Combate integrado. Ortiz (1985), probó la utili- Más recientemente, McLean y Stewart zación conjunta y separada de solarización, adi- (2000) confirmaron el poder antagonista de los ción de materia orgánica y de extracto de cebolla hongos Chaetomium globosum, Coniothyrium en el combate del torbó en México. De acuerdo a minitans, T. harzianum, T. koningii y T. virens los resultados obtenidos, las parcelas que recibie- contra S. cepivorum en ensayos de invernadero. ron las 3 tácticas de forma conjunta presentaron En el mismo año, Cotes indica que se obtuvo disminución de la incidencia y aumento en la más del 60% de protección contra el patógeno, producción de cebolla. con la aplicación al suelo de suspensiones de Más adelante, Pérez et al. (2000) evaluaron esporas de aislamientos nativos de Trichoderma el metam (Methan Sodio), el TCMTB (Busan), el sp., Chlonostachys sp. (antes Gliocladium, infor- bromuro de metilo, el tebuconazol (Folicur) y el mación suministrada por el Dr. Miguel Obregón, MYCOBAC (Trichoderma lignorum) solos o en agosto 2004. En este documento se utilizará el mezcla. Encontraron que la viabilidad de esclero- término Gliocladium.) y Beauveria sp. En el cios a los 60 días después de la aplicación fue 0% 2001, Obregón dice que T. harzianum es un anta- para los tratamientos y 85% para el testigo. gonista potencial en el combate de la pudrición Coley Smith (1990), afirma que esta enfer- blanca en cebolla, ya que presentó capacidad de medad no se puede combatir con la utilización invasión entre 50 y 75% sobre el patógeno en de uno de los métodos de forma separada. Se ensayos in vitro. Al respecto, Peyghami (2001) debe trabajar con una estrategia de integración cita que el mecanismo por el cual T. harzianum de tácticas de combate, para lograr un control y T. viride actúan es el enrollamiento de hifas, la satisfactorio, que involucre en primera instancia deformación y la lisis. el muestreo de suelo para medir la población de Luego, Paris et al. (2002) evaluaron la esclerocios. efectividad de siete aislamientos nativos de cebo- Por otra parte, es alentador saber de algu- lla y el biofungicida comercial TRICHODEX (T. nos agricultores de la zona que están incorporan- harzianum T39) contra S. cepivorum en inver- do a su plan de manejo productos biológicos a nadero. Encontraron que el actinomicete Ac001, base de Trichoderma spp., sobretodo en la etapa la levadura Pichia onychis Lv031 y la bacteria de almácigo. Ellos mencionan que no dejan de Serratia marcescens Br3129 suprimieron el pató- usar los productos químicos, pero que iniciaron geno en 67,1, 65,8 y 63,5%, respectivamente, con los biológicos porque: “hay que probar nue- siendo significativamente mejores que los otros vas alternativas, ya que esta enfermedad es difícil tratamientos; mientras que las bacterias Pantoea de controlar”, “es bueno usar cosas que conta- agglomerans Br3124, Bacillus subtillis Br006, B. minen menos” y “dicen que son hongos buenos lentus Br3118 y Paenibacillus alvei Br3119 pre- que matan las enfermedades”. Los productores sentaron valores de supresión, entre el 40 y 56%; saben que el manejo de la enfermedad con pro- entre tanto T. harzianum T39 suprimió el 68,2% ductos biológicos es gradual y que los resultados y no presentó diferencias significativas con los se notan a mediano o largo plazo, pero que esto demás tratamientos. les traerá grandes beneficios no solo en el culti- En Costa Rica, Granados (2004) encon- vo de cebolla, sino en la sanidad general de sus tró que es posible aislar hongos con potencial terrenos. Sin embargo, otros productores piensan antagónico, nativos de la zona alta de Cartago, que: “es mejor usar el control químico que gastar como Trichoderma spp., Gliocladium sp. y dinero en algo que no se sabe si va a funcionar”. Agronomía Costarricense 29(2): 143-156. ISSN:0377-9424 / 2005 GRANADOS: Pudrición blanca de la cebolla 153 Lo cierto es que, aunque hay muchos agri- CNP (Consejo Nacional de Producción, CR). 2005b. cultores que no conciben la filosofía del control Estimaciones de la producción de Cebolla (en línea). biológico como una estrategia útil para sus cul- Consultado 22 jul. 2005. Disponible en http://www. mercanet.cnp.go.cr tivos, sus terrenos o su salud; sí existen algunos que empiezan a extender su visión hacia una COLEY SMITH J. R. 1990. White rot disease of Allium: alternativa novedosa y eficaz, que pretende mejo- problems of soil-borne diseases in microcosm. Plant Pathology 39: 214-222. rar la sanidad de su cultivo, su calidad de vida y la del consumidor. Cada agricultor identificado COLEY SMITH J. R. 1990. White rot disease of Allium: con nuevas estrategias de combate representa un problems of soil-borne diseases in microcosm. Plant paso hacia la obtención de una cultura agrícola Pathology 39: 214-222. 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