Parasitol Latinoam 60: 138 - 143, 2005 FLAP
ARTÍCULO ORIGINAL
Cuantificación de formas larvales de Synthesiomyia
nudiseta (Diptera: Muscidae) como un criterio en el
análisis del intervalo post mortem
OLGER CALDERÓN-ARGUEDAS*, ADRIANA TROYO*, MAYRA E. SOLANO*
LARVAL QUANTIFICATION OF Synthesiomyia nudiseta (DIPTERA: MUSCIDAE) AS A
 CRITERION IN ANALISIS OF THE POST-MORTEM INTERVAL
IN AN EXPERIMENTAL MODEL
The number of larvae of Synthesiomyia nudiseta (Diptera: Muscidae) found in corpses was
evaluated as a criterion for the estimation of the post-mortem interval (PMI) in a model with rabbit
carcasses. New Zaeland rabbits (3,8 kg) were euthanasied during April, July and October of 2002,
and January of 2003, three animals per cycle of observation. The corpses were exposed in a forested
environment and samples of muscoid larvae were collected three times a week from each corpse
during 80 days. Larvae of S. nudiseta were identified and counted during the observation period. The
presence of S. nudiseta maggots was evident in all the observation cycles. Although the number of
collected larvae was greater during the first days of their appearance on the body, there was great
variability between each carcass. Although observation of the carcasses began on the second day
post-exposition (DPE), in most of cycles, the collection of S. nudiseta larvae began between the 7th
and 11th DPE and ended at aproximately the 30th DPE. Cycle I (April-June) was an exception, where
the recollection of S. nudiseta started later (18th DPE) and lasted until the end of the period. These
observations suggest that S. nudiseta is an important species in the colonization of corpses in the
Neotropical Region. Although the great variability in number of larvae collected makes the quantitative
interpretation unpractical, the finding of this species at a certain time in forensic investigations may
support the estimation of the IPM determined by other criteria.
Key words: Synthesiomyia nudiseta, Muscidae, Cyclorrhapha, forensic entomology, mortem interval.
INTRODUCCIÓN elemento a considerar en el cálculo del intervalo
post mortem (IPM)1, el cual consiste en la
Los cadáveres en descomposición constituyen estimación de los tiempos probables máximo y
ambientes ecológicos complejos que naturalmente mínimo desde la muerte hasta el descubrimiento
son colonizados por grupos particulares de del respectivo cadáver2.
artrópodos. Según algunos, los cuerpos cursan por varias
La sucesión de especies necrofílicas es un fases en su proceso de degradación. Estas son la
* Centro de Investigación en Enfermedades Tropicales (CIET). Departamento de Parasitología, Facultad de
Microbiología, Universidad de Costa Rica. San José, Costa Rica. E-mail: olgerc@cariari.ucr.ac.cr
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Cuantificación de formas larvales de Synthesiomyia nudiseta como un criterio en el análisis del intervalo
pFosrtm maos rltaermva elnes u dne  mSyondtehloe seioxmpeyriiam neundtaisl.e Ota.  cCoamldoe crróinte erito a dl.el intervalo post mortem - O. Calderón et al.
fase fresca  (24 horas), la coagulativa (2º a 10º x 25 cm la cual se sujetó al suelo circundante por
día), la descomposición activa (11º a 16º día), la medio de ganchos especializados.
descomposición avanzada (17º a 42º día) y Los cadáveres se estudiaron cada tres
finalmente la fase seca (luego del 43º día)1. semanas por ochenta días y con la intención de
En relación con lo anterior se ha demostrado reproducir la toma de muestras entomológicas
que las moscas califóridas (Diptera: Calliphoridae) en una investigación forense, a partir de cada
representan los primeros insectos en iniciar la carcasa se realizó una colecta indiscriminada de
oviposición y colonización del cuerpo; período las larvas de muscoideos que se encontraban en
que puede durar desde unos minutos hasta unas los principales focos de desarrollo larval. En cada
cuantas horas luego del deceso3. El  momento en foco se trató de obtener el material de la forma
que ocurre la oviposición de los califóridos suele más circunscrita para evitar la perturbación del
coincidir con las fases fresca y coagulativa1. sistema y se trató de evitar superponer el sitio en
Cuando la fase de descomposición activa las diferentes tomas de muestra sobre el mismo
inicia, otros insectos suelen asociarse con los foco. Dicha colecta fue realizada con pinzas
cadáveres. Dentro de estos se encuentran los entomológicas recuperando cada larva de una en
múscidos (Diptera: Muscidae)1. una. El tiempo de colecta fue de cinco minutos
Dado que Synthesiomyia nudiseta es un en cada uno de los cuerpos. Todos los muestreos
díptero bastante frecuente en la región Región se ejecutaron entre las 9 y las 10 horas del día
Neotropical4,5 y ha sido asociado con cadáveres respectivo. Las larvas obtenidas fueron colocadas
humanos5, el presente trabajo pretende valorar la en viales con alcohol al 70% y transportadas al
posibilidad de utilizar el análisis de la recuperación laboratorio, donde fueron aclaradas en lactofenol
de sus formas larvales como un criterio para y montadas en medio Hoyer para su posterior
estimar el tiempo de muerte y aportar identificación, la cual se basó en la clave
información en el esclarecimiento de las dicotómica de James (1947)6. Los ejemplares que
circunstancias de un deceso. no correspondieron a S. nudiseta fueron
separados y conservados para estudios
MATERIAL Y MÉTODOS posteriores. La variabilidad en los promedios
larvales de S. nudiseta obtenidos a partir de las
Como parte de un estudio en el que se han colectas diarias en los tres conejos fue evaluada
valorado diversos tópicos de entomología forense mediante análisis de variancia (ANDEVA)7, El
en modelos controlados, se evaluó la sucesión número de larvas colectadas a partir de los tres
recuperación de larvas de S. nudiseta en el cadáveres en cada día fue expresado como
proceso de degradación de cadáveres. En el promedio de larvas por día utilizando una hoja
presente modelo se realizaron observaciones a electrónica de Microsoft Excel© y un coeficiente
partir de carcasas de conejo durante cuatro ciclos de confiabilidad del 95%. En los ANDEVA se
de observación que iniciaron en los meses de abril, compararon los promedios del número de larvas
julio y octubre del 2002  y enero del 2003. de S. nudiseta observados desde el primero hasta
Para cada ciclo, tres conejos de la cepa New el último día de su aparición sobre los cadáveres.
Zaeland (3,8 kg), fueron sometidos a eutanasia El período de recolección recolección larval fue
mediante dislocación cervical, siguiendo los considerado como el intervalo comprendido entre
procedimientos éticos respectivos y posterior- el primero y último día del ciclo de observación
mente fueron expuestos a un ambiente selvático en que se pudo evidenciar la presencia de larvas
constituido por la reserva “Leonel Oviedo”, Ciudad de S. nudiseta.
Universitaria “Rodrigo Facio”, San José, Costa
Rica. Los promedios de temperatura, humedad y RESULTADOS
precipitación para este lugar son 19,3ºC, 79,8%
y 19,5 mm para la estación seca (diciembre-abril) La presencia de larvas de S. nudiseta fue
y 20,2ºC, 85,1% y 245,4 mm para la lluviosa evidenciada en los cuatro ciclos de observación
(mayo-noviembre). (Figuras 1 y 2). El número de larvas recuperadas
Para evitar los efectos de eventuales fue mayor en los primeros días de su aparición
depredadores, cada conejo se colocó en una jaula sobre el cadáver y fue declinando progresivamente
de cedazo cuyas dimensiones fueron de 80 x 30 en función del tiempo (Tabla 1, Figura 1). A pesar
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Formas larvales de Synthesiomyia nudiseta como criterio del intervalo post mortem - O. Calderón et al.
Tabla 1. Promedio de larvas de Synthesiomyia nudiseta colectadas por día durante los cuatro ciclos de
observación
DPE Ciclos de muestreo
I II III IV
Media Media Media Media Media Media Media Media
DE* DE* DE* DE* DE* DE* DE* DE*
9 6,0 5,6 16,3 27,4
11 3,0 5,2 35,7 14,3
14 2,7 4,6 16,0 17,7 42,3 6,1
16 5,0 8,7 37,0 41,2 28,7 2,1
18 5,3 9,2 11,3 15,5 38,0 26,1 47,6 25,8
21 5,0 8,2 23,7 37,5 40,3 29,6 3,3 3,0
23 1,6 2,9 12,7 21,9 24,3 28,0 1,7 2,9
25 0,6 1,1 13,3 23,0 35,7 36,0 1,7 2,9
28 0,3 0,5 12,7 21,9 29,3 25,6
30 3,6 6,3 9,3 16,2 31,7 27,8
32 1,3 2,3 8,3 14,4 27,3 30,3
35 0,3 0,5 7,0 12,1
37 0,0 0,0
39 0,0 0,0
42 0,0 0,0
44 0,0 0,0
46 2,3 4,0
49 1,0 1,7
51 0,7 0,5
53 0,0 0,0
55 2,0 3,5
57 5,0 8,7
59 2,3 4,0
62 0,3 0,5
64 0,0 0,0
66 0,3 0,5
69 0,0 0,0
71 0,0 0,0
73 0,0 0,0
76 0,3 0,5
78 1,3 2,3
80 2,7 4,6
* Desviación Estándar
de que este comportamiento refleja una dinámica los resultados por lo que, con la excepción del
poblacional esperada, los datos tuvieron una ciclo IV, no fue posible identificar diferencias
marcada variabilidad (Tabla 1) que no permite estadísticamente significativas entre los tamaños
establecer una relación entre el número de larvas de las poblaciones larvales en función de los DPE
colectadas y los DPE que estimarían el IPM. del cadáver (p < 0,05) (Tabla 1).
Aunque el trabajo de observación sobre las En la mayoría de los ciclos, la recolección de
carcasas se inició a partir del 2º DPE, el período larvas de S. nudiseta se inició entre los primeros
de recolección larval de S. nudiseta se inició, en 7 y 11 días post exposición (DPE) y concluyó
la mayoría de los ciclos, entre el 7º y 11º DPE alrededor de los 30 DPE. El Ciclo I  (abril-junio)
(Figura 1, Tabla 1), finalizando aproximadamente constituyó una excepción en este aspecto. En este
en el 30º DPE. fueron mayores en los primeros ciclo la recolección inició tardíamente ( 18º DPE)
días en que apareció el díptero sobre el cadáver y se prolongó hasta el final del período de
(Figura 1), se presentó una gran variabilidad en observación.
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Formas larvales de Synthesiomyia nudiseta como criterio del intervalo post mortem - O. Calderón et al.
Figura 1. Promedios larvales de S. nudiseta en cada uno Figura 2. Recuperación larval de Synthesiomyia nudiseta
de los días de observación. en los cuatro ciclos de observación.
DISCUSIÓN fidedignas entre la colecta larval y el IPM el
establecimiento de relaciones entre el tamaño
Al igual que los califóridos, cuyo papel como poblacional y los DPE (Figura 1, Tabla 1).
indicadores forenses ha sido reconocido8, otros Relativo a lo anterior, se debe de tomar en cuenta
grupos de moscas muestran un tropismo definido que diversos factores pueden modular los tamaños
por la materia orgánica en descomposición. poblacionales. En este sentido  D’Almeida y
Dentro de estos se encuentran las moscas colaboradores encontraron una marcada
pertenecientes a la familia Muscidae donde se variabilidad en relación con las características y
ubica taxonómicamente S. nudiseta1. En el número de oviposiciones que puede realizar S.
presente estudio con base en la recolección y nudiseta4. Dichos investigadores, bajo condiciones
circunscrito al área de ubicación del modelo, se de laboratorio, pudieron determinar que el número
pudo constatar que S. nudiseta mantiene de oviposiciones por hembra fluctuaba entre 1 y
densidades poblacionales durante todo el año, 13, mientras que la cantidad de huevos por
razón por la cual la recuperación de larvas tuvo oviposición iba desde 41,2 hasta 228. Por otro
lugar en los cuatro ciclos de muestreo (Figuras lado se estima que la tasa de eclosión puede oscilar
1, 2). La recuperación de formass poblaciones entre el 20 y el 100%4, por lo que si se relacionan
larvales, las cuales estuvieron en coexistencia estos aspectos con las poblaciones larvales, es
principalmente con califóridos, fóridos y otros fácil explicar la gran variabilidad observada entre
múscidos  (datos no mostrados), tuvieron mostró las carcasas (Tabla 1). Aparte de esto, la manera
la tendencia a ser mayores en los primeros días en que se realizó la colecta en la cual se obtuvo
de su aparición sobre el cadáver disminuyendo una muestra de diferentes poblaciones de
paulatinamente en función del tiempo (Figura 1). muscoideos,  pudo haber sido un factor adicional
Este comportamiento podría estar relacionado que incrementara la variabilidad entre las
con el agotamiento poblacional esperado y a la poblaciones. En el ciclo IV, se pudieron evidenciar
competencia interespecífica por nicho ecológico diferencias estadísticamente significativas entre
con otras especies que colonizan cadáveres, sin las poblaciones larvales observadas al principio y
embargo la gran A pesar de advertir un al final de período de recuperación (Tabla 1,
comportamiento relativamente esperado en lo que Figura 1), estas diferencias pueden deberse al
respecta a la progresión de un ciclo poblacional, comportamiento esperado en una curva
la variabilidad en los resultados no permitió sugiere poblacional. En relación con la recuperación de
la posibilidad de establecer relaciones cuantitativas larvas, se pudo observar que en todos los ciclos
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Formas larvales de Synthesiomyia nudiseta como criterio del intervalo post mortem - O. Calderón et al.
ésta tuvo lugar a partir del 7º DPE, que constituye apoyar observaciones tendientes a la deter-
un momento tardío en comparación con el minación de IPM con otras metodologías.
período de colonización de los califóridos. La
recuperación se mantuvo hasta aproximadamente RESUMEN
el 30º DPE, pero una excepción tuvo lugar en el
primer ciclo, en el cual la recuperación, aunque El número de larvas de Synthesiomyia nudiseta
mínima se mantuvo hasta el 80º DPE. En relación (Diptera: Muscidae) encontradas in cadáveres fue
con lo anterior se podría hipotetizar que el cambio evaluada como un criterio para la estimación del
de estación (seca-lluviosa) pudo incidir sobre intervalo post-mortem (IPM) en un modelo con
estos resultados. Al principio del ciclo tuvieron carcasas de conejo. Conejos (New Zaeland)
lugar los procesos esperados de descomposición fueron sometidos a eutanasia por dislocación
del cadáver que debido a la baja humedad cervical en los meses de abril, julio, octubre de
ambiental, propia de esta época del año, pudieron 2002 y enero de 2003, tres animales por ciclo de
haber retardado las oviposiciones iniciales de S. observación. Los cadáveres fueron expuestos en
nudiseta. En este período hubo un gran consumo un ambiente selvático y a partir de cada uno de
de masa muscular debido a la acción de los ellos fueron colectadas muestras de larvas de
califóridos y de micro organismos saprófagos. muscoideos tres veces a la semana durante 80
Pero luego de que se empieza a marcar el días. Las larvas de S. nudiseta, presentes en la
descenso poblacional esperado, inicia el período muestra, fueron identificadas y contadas a lo largo
lluvioso que aumenta abruptamente la humedad del período de observación. La presencia de larvas
circundante. En esta transición la precipitación fue evidente en todos los ciclos. Aunque la
cambió de 3,6 mm a principios de abril a 169,3 observación de las carcasas comenzó en el
mm en el mes de mayo. En estas condiciones la segundo día post exposición (DPE), en la
constitución del cadáver pudo cambiar mayoría de los ciclos, la colecta de larvas de S.
convirtiéndose de nuevo en un ambiente permisivo nudiseta  tuvo su inicio entre el 7º y 11º DPE y
para las oviposiciones del díptero. En relación finalizó aproximadamente en el 30º DPE. El Ciclo
con lo anterior, un estudio demostró que S. I (Abril-Junio) constituyó una excepción ya que
nudiseta, en comparación con otros dípteros la colecta se inició tardíamente (18º DPE) y
calipterados, muestra una gran capacidad para terminó al final del período de observación. Las
ovipositar en sustratos diversos como pescado, observaciones sugieren que S. nudiseta es una
hígado, carne, camarones, heces humanas, especie importante en la colonización de
calamar y banano. Las tasas de oviposición cadáveres en La Región Neotropical. Aunque la
variaron dependiendo del sustrato, siendo la carne gran variabilidad en el número de larvas colectadas
la que permitió las oviposiciones más grandes9. hace la interpretación cuantitativa poco práctica,
En el contexto del modelo estudiado, los cambios los hallazgos relativos a esta especie en en el
físico-químicos que se generaron en el cadáver contexto de una investigación forense podrían
por acción de la lluvia pudieron haber permitido apoyar la estimación del IPM determinado por
oviposiciones constantes sobre remanentes de algún otro criterio.
tejido muscular, piel o pelo, aunque posiblemente
el estímulo de ovipostura fue bajo, razón por la REFERENCIAS
cual la recuperación de larvas fue escasa.
En conclusión se puede decir que aunque los  1.- ANDERSON G S, VANLAERHOVEN S L. Initial studies
la recuperación larvaltamaños poblacionales de on Insect Succession on Carrion in Sothwestern British
S. nudiseta no brindan una información Columbia. J Forensic Sci 1996; 41: 617-625. 1996. 2.- CATTS E P. Problems in estimating the postmortem
completamente confiable en relación con la interval in death investigations. J Agric Entomol 1992;
estimación exacta del IPM útil, se demuestra que 4: 245-55.
esta especie forma parte de la entomofauna  3.- HALL M, DONOVAN S. Forensic entomology: what
asociada a con cadáveres en la región y su can maggots tell us about murders? Biologist 2001; 48:
presencia podría estar relacionada con un IPM 249-53. 4.- D’ALMEIDA J M, GARCÍA-PIANA M L, TEBALDI-
ubicado a partir de la segunda semana del deceso, SELEM C. Comportamento reprodutivo de
siempre y cuando el cadáver haya sido expuesto Synthesiomyia nudiseta (Diptera: Muscidae) sob
a un ambiente abierto similar al del sitio de estudio. condiçoes de laboarório. Mem Inst Osw Cruz 1997;
142
Formas larvales de Synthesiomyia nudiseta como criterio del intervalo post mortem - O. Calderón et al.
92: 563-4. Janeiro, RJ, Brasil. Mem Inst Osw Cruz 1996; 91: 131-
 5.- JIRÓN  L F, VARGAS L G, VARGAS-ALVARADO E. 6.
Four muscoid flies (Sarcophagidae and Muscidae)
associated with human cadavers in Costa Rica. Brenesia
1983; 21: 3-5. Agradecimientos: Los autores desean agradecer a Iván
 6.- JAMES M T. The flies that cause myiasis in man, Coronado, Ronald Mora, Jacqueline Moya, María Soledad
USDA, Pub Nº 631: Washington D. C. 1947. 175 pp. Faba y Adrián Bonilla por su labor operativa ; a Francisco Di
 7.- GREENBERG B. Flies as forensic indicators. J Med Stefano Stéfano Ph. D., Escuela de Biología en la Universidad
Entomol 1991; 28: 565-77. de Costa Rica (UCR), por su anuencia en la utilización de la
 8.- D’ALMEIDA J M, PINTO DE MELLO R. Reserva “Leonel Oviedo” y a la Vicerrectoría de
Comportamento de Dípteros Musocóides frente a Investigación (UCR) por su apoyo financiero al proyecto
substratos de Oviposiçao, em laboratorio, no Rio de 803-A2-041.
Carta al Editor 28 de Mayo de 2005
Doctor
Hector Alcaíno
EDITOR
Revista Parasitología Latinoamericana
Estimado Señor Editor
Recientemente fue publicado en la revista el artículo en la modalidad de experiencia clínica “Miasis
asociada a síndrome de complejo vascular periférico” de Romero-Cabello y colaboradores (Parasitol
Latinoam 59:159-161, 2004). En dicho artículo se vincula a Dermatobia hominis  con un cuadro de
miasis en una úlcera dérmica.
Diversos aspectos me permiten discrepar de la conclusión que dichos autores hacen en relación con
el agente etiológico.
1- D. hominis es un agente causal de miasis el caso de D. hominis los huevos son
primarias, por lo cual sus larvas tienen vehiculados por insectos, usualmente
características biontófagas y su hábitat natural hematófagos, cuyas lesiones de picada sirven
es preferencialmente la piel sana. En el trabajo como entrada para las larvas de la mosca
referido se comenta que la lesión dérmica es donde inician su período parasitario.
muy fétida, con diversas zonas de necrosis y 3- Las larvas de D. hominis presentan una
material seropurulento, por lo cual es improbable morfología típica con un extremo anterior
la asociación entre larvas de D. hominis con ancho y romo, una cutícula corrugada
este ambiente multiplicativo. mostrando espinas laterales prominentes de
2- Las infestaciones dérmicas por D. hominis tonalidad oscura en la región anterior y un
son de tipo forunculoide, usualmente con una extremo caudal aguzado. Estas difieren de la
larva por lesión, sin embargo en el caso evidencia fotográfica presentada en el artículo,
descrito se hace referencia a gran cantidad donde las larvas tienen las características de
de larvas infestando la úlcera. En este caso los muscoideos típicos.
parece probable la ocurrencia de una
oviposición o larviposición sobre dicha lesión, Atentamente
situación típica en familias de muscoideos Dr. Olger Calderón-Arguedas
productores de miasis como Calliphoridae o Departamento de Parasitología
Sarcophagidae, cuyas moscas adultas suelen Facultad de Microbiología
ser fuertemente atraídas por el material Universidad de Costa Rica
necrótico donde ovipositan o larvipositan. En e-mail: olgerc@cariari.ucr.ac.cr
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