Rev. Biol. Trop., 29(1) :  1 1 5-122, 1 98 1  
Polimorfismo cromosómico intraespecífico en la 
serpiente de coral Micrurus nigrocinctus '(Ophidia : Elapidae) 
por 
José María Gutiérrez* y Róger Bolaños* 
(Recibido para su publicación el 4 de diciembre de 1980) 
Abstract: Two principal karyological patterns were observed in 59 coral snakes 
(Micrurus nigrocinctus) from Costa Rica: 1, "nigrocinctus" (2n = 26) and 11 
"mosquitensis '" (2n =30), which correspond to the subspecies M. n. nigrocinctus 
and M. n. mosquitensis, respectively. These chromosomal patterns differ in the 
number of microchromosomes and in the position ofthe centromere in the eighth 
pair of macrochromosomes. In the M. n. nigrocinctus group we found three 
specimens with an additlOnal microchromosome (2n =27) and one with two 
more (2n = 28). Among the M. n .  mosquitensis we saw two individuals with a 
variation in the position of the centromere in the W chromosome. This study 
confirms the intraspecific chromosomal polimorphism characteristic of this 
species. 
La existencia de variaciones cromosómicas intraespecíficas es un hecho 
ampliamente comprobado en una gran cantidad de grupos de animales, incluyendo 
artrópodos (Craddock, 1 975), mamíferos (Baker et al. , 1976) Y reptiles (Hall y 
Selander, 1973), entre otros. Se ha postulado que las variaciones en el cariotipo 
constituyen, en ciertos casos, un mecanismo clave en el proceso evolutivo de la 
especiación (White , 1 968 , 1 969). 
Los estudios citogenéticos de las serpientes han mostrado la existencia de 
variaciones intraespecíficas en una serie de especies,  constituyendo los casos mejor 
documentados los de Bungarus caeruleus (Singh et al. , 1 979) Y Micrurus 
nigrocinctus (Gutiérrez y Bolaños , 1 979). En el caso de B. caeruleus se han 
encontrado cuatro poblaciones cariológicas cuyas diferencias se circunscriben a los 
cromosomas sexuales de las hembras. Por su parte , en M nigrocinctus se 
describieron 2 poblaciones cariotípicas, que se diferencian en el número de 
microcromosomas y en la posición del centrómero en el octavo par de macrocromo­
somas. 
Hemos estudiado , desde el punto de vista citogenético, una cantidad 
considerable de ejemplares de dicha especie provenientes de gran parte del territorio 
de Costa Rica con el fin de obtener una visión más clara de este fenómeno de 
variación cromosómica intraespecífica. En el presente trabajo se exponen estos 
resultados y se propone un modelo para interpretar este fenómeno . 
* Instituto Clodomiro Picado y Departamento de Microbiología , Universidad de Costa 
Rica, Ciudad Universitaria, Costa Rica. 
1 15 
1 16 REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL 
MATERIAL Y METODOS 
El número de ejemplares analizados y su procedencia se especifican en el 
Cuadro 1 y en Fig . 1 .  Utilizamos dos métodos para la obtención de los cariotipos: 
(a) el descrito por Taylor y Bolaños ( 1 975), que consiste en inoculación in vivo de 
fitohemaglutinina cruda y luego la detención in vitro de la mitosis con colchicina 
(Sigma Chemical Co .) ;  y (b) inoculación in vivo tanto de fitohemaglutinina cruda 
como de colchicina ,  de acuerdo con Gutiérrez y Bolaños ( 1979). 
Los cromosomas fueron agrupados por orden descendente de tamaño y 
clasificados de acuerdo con la posición del centrómerp en metacéntricos, 
submetacéntricos y acrocéntricos (Beyak, 1 965). 
' J I .� 
e 
' -
' J' 
9· 
r--------------r------��----+_--__n 
o l -A 
A U -A 
• 1 -8 , I I -B 
1 00 laa � l -C 
8· 
86'Ze·------------�85�·.-----------�84�·�-----------a��----J 
Fig. 1 .  Procedencia de los ejemplares de Micrurus nigrocinctus estudiados. Lo s  círculos 
corresponden a la subespecie M. n. nigrocinctus. en tanto que los triángulos a M. 
n. mosquitensis 
GU17ERREZ & BOLAÑOS: Polimorfismo cromosómico en serpientes de coral 1 1 7 
CUADRO 1 
Procedencia y patrón cario típico de 59 ejemplares de 
Micrurus nigrocinctus de Costa Rica. 
Procedencia 
San José, Uruca 
San José, Escazú 
San José, Acosta 
San José, Tabarcia 
San José, Pérez Zeledón 
San José, Purisca1 
Cartago , Tres Ríos 
Cartago , Guayabo de Turrialba 
Cartago , Ochomogo 
Alajuela, Orotina 
Alajuela, Naranjo 
Puntarenas, Centro 
Guanacaste, Liberia 
Guanacaste, Las Juntas 
Guanacaste , Nicoya 
Guanacaste, La Cruz 
Guanacaste, Cuajiniquil 
Limón, sur -de la provincia 
Alajuela, Sta. Rita 
de San Carlos 
Guanacaste, Tilarán 
Cartago , Pavones de Turrialba 
Especímenes examinados 
1 5  
2 
1 
1 
2 
4 
2 
1 
2 
4 
1 
1 
1 
14 
I-A = Cariotipo tipo "nigrocinctus" más frecuente 
U-A = Cariotipo "mosquitensis"- más frecuente 
B y  c= Variantes del patrón general (Ver texto) 
RESULTADOS 
Patrón cariotípico 
I-A 
I-A 
I-B 
I-B 
I-A 
I-A (3) y I-B (1)  
I-A 
I-A 
I-A 
I-A 
I-A 
I-A 
I-A 
I-A 
I-C 
I-A 
I-A 
U-A (1 3) y U-B ( 1 )  
U-A 
U-S 
U-A 
Los cariotipos estudiados se ubicaron en dos patrones fundamentales, que 
denominamos "nigrocinctus" o 1 y "mosquitensis" o 11, por corresponder a la 
designación subespedfica que aparece en el catálogo de Peters y Orejas-Miranda 
( 1970), que propone las denominaciones de Micrurus nigrocinctus nigrocinctus para 
la población del Pacífico sud-este y Micrurus n. mosquitensis para la población de la 
región atlántica costarricense . 
Cariotipo I ("nigrocinctus"): Presenta un número diploide de 26 cromoso­
mas, con 1 6  macro- y 1 0  microcromosomas, siendo los pares 2 y 3 metacéntricos, 
en tanto que los pares 1 ,  6 y 7 son submetacéntricos y los pares 4, 5 y 8 
acrocéntricos .  Se apreció en todos los especímenes una construcción secundaria en 
1 18 REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL 
el primer par de macrocromosomas y en las hembras fue notorio un heteromorfismo 
en el sexto par, siendo el Z sub metacéntrico y el W acrocéntrico y más pequeño 
(I-A, Fig. 2) . Cuatro ejemplares estudiados que se ubican en este grupo presentaron 
ligeras variaciones cariológicas 'ya que en tres de ellos observamos 1 1  microcromo­
somas (I-B , Fig. 3) y en el otro, 1 2  (I-C , Fig. 4) ,  siendo sus números diploides 27 y 
28, respectivamente. 
I -A 
\; , . \, 
, \ ' U 
11 
i 
11 t, ti I� 11 . 
1 2 3 4 
tl t} i ir. • - � . l 
5 6 7 
9-13 
Fig. 2 Cariotipo de Micrunts nigrocinctus nigrocinctus, hembra (2n = 26). 
(1 
U "< " � • 
,\ U . 1  (1 
1 2 
(\ 0 iI í\ 
5 
f', .. .'\ .  
9 -13 +1 
6 
I-B 
i' 
" 
3 
X 
7 
4 
� . . 
8 
Fig. 3 Cariotipo de Micrurus nigrocinctus nigrocinctus, hembra mostrando un micro cro­
mosoma más (2n = 27). 
GUTlERREZ & BOLAÑOS: Polimorfismo crómosómico en serpientes de coral 1 1 9 
Cariotipo 11 ("mosqu itensis") : Todos los ejemplares estudiados mostraron un 
número diploide de 30 cromosomas, con 1 6  macro- y 14 microcromosomas. Los 
pares 2 y 3 son metacéntricos, los pares 1 , 6,  7 Y 8 submetacéntricos y los pares 4 y 
5 acrocéntricos. Se apreció en todos los casos una constricción secundaria en el 
primer par de cromosomas. En cuanto al heteromorfismo en los cromosomas 
sexuales (sexto par) el patrón fundamental consistió en un cromosoma Z 
submetacéntrico y un W acrocéntrico y más pequeño (U-A , Fig. 5) . Sin embargo, 
dos ejemplares hembras mostraron un patrón diferente en el sentido de que el 
cromosoma W era metacéntrico, pero siempre de menor tamaño que el Z (U-B , Fig. 
6). . 
1 
I 
5 
.. (1 
9-14 
2 
I 4 
6 
.. . 
I-C 
I 
3 
• 
7 
• • 
I 
4 
• •  
8 
.. 
Fig. 4 Cariotipo de Micrurus nigrocinctus nigrocinctus, macho, que muestra un par 
más de microcromosomas (2n = 28). 
DISCUSION 
El presente informe es el segundo en la literatura sobre polimorfismo 
cromosómico intraespecífico en el suborden Serpentes. Coincidentemente ambos 
casos son de especies ubicadas en la familia Elapidae* .  En Bungarus caeruleus las 
variaciones se circunscriben a los cromosomas sexuales de las hembras (Singh et al. , 
1 979), en tanto que en Micrurus nigrocinctus el polimorfismo se da en el octavo par 
de macro cromosomas y en el número de microcromosomas. 
Luego de un amplio estudio y basándose en una serie de parámetros, como 
número de anillos negros del cuerpo, conteo de escamas ventrales y caudales y 
patrón de coloración de la cabeza, Savage y Vial ( 1973) concluyeron que en Costa 
Rica existen tres poblaciones de la espécie M. nigrocinctus: (a) Pacífico nor-oeste, 
(b) Pacífico sud-oeste y (c) Zonas bajas del Atlántico . En el presente estudio 
* Algunos autores consideran que Micrurus se debe clasificar en una nueva familia: Micruridae. 
1 20 
Fig. 5 .  
Fig. 6.  
REVIST A DE BIOLOGIA TROPICAL 
JI-A 
I A �  
1 2 3 4 
n(l � e A II  I I  
5 6 7 8 
9-15 
Cariotipo de Micrurus nigrocinctus mosquitensis, hembra (2n = 30). El cromoso­
ma W (sexto par) es acrocéntrico. 
JI-B 
1 2 3 4 
I X aA 
5 6 7 8 
. . .. . . "'  .. '" .. ..  ,. '" 
9 - 15 
Cariotipo de Micrurus nigrocinctus mosquitensis, hembra, mostrando el cromo­
soma W (sexto par) submetacéntrico. 
GUTIERREZ & BOLAÑOS: Polimorfismo cromosómico en serpientes de coral 1 21 
examinamos ejemplares de las tres poblaciones y, aunque los datos relativos a la 
población del Pacífico nor-oeste son escasos, sólo observamos dos patrones 
cariológicos fundamentales con pequeñas variaciones dentro de los mismos. Así, los 
ejemplares que morfológicamente se ubicaron en los grupos (a) y (b) de acuerdo 
con Savage y Vial presentaron en su gran mayoría el patrón cariotípico que hemos 
denominado I-A o "nigrocinctus", en tanto que los especímenes procedentes de las 
zonas bajas del Atlántico y ubicados morfológicamente en el patrón (c) de Savage y 
Vial presentaron un cariotipo con 30 cromosomas que hemos denominado U-A o 
"mosquitensis" . 
También estudiamos una serie de ejemplares que , según los criterios antes 
citados, eran "intermedios" entre ambas poblaciones; sin embargo , no encontramos 
ningún cariotipo hlbrido entre dichos ejemplares, sino que todos ellos se ubicaron 
claramente en alguno de los patrones descritos. Las variaciones cariológicas descritas 
en ejemplares de cada una de estas dos poblaciones cromosómicas principales 
pueden ser un indicador de un proceso evolutivo que se manifiesta por rearreglos 
cariotípicos dentro de la especie ; sin embargo , la existencia de estas variaciones 
pequeñas dentro de cada población no pone en duda el hecho de que existen dos 
patrones citogenéticos principales .  
Desde e l  punto de vista taxonómico , los resultados aquí descritos apoyan 
nuestro primer informe (Gutiérrez y Bolaños, 1 979), en el sentido de que estas 
variaciones justifican el reconocimiento de estas dos poblaciones. Mas aún, existe la 
posibilidad de que estas variaciones cariológicas , conjuntamente con la ausencia de 
cariotipos hlbrido s en las zonas de superposición de las poblaciones, constituyan 
una prueba de la presencia de mecanismos de aislamiento reproductivo tan 
contundentes que hagan que estas dos poblaciones sean dos especies diferentes. Es 
necesario acumular mayor información y utilizar otros criterios evolutivos y 
taxonómicos para aclarar esta posibilidad. 
Por otra parte , los estudios citogenéticos de las serpientes de coral han 
mostrado no sólo una gran v.ariación en el número diploide sino también una 
evidente diferencia en el número de microcromosomas ( Beyak y Beyak, 1 969; 
Graham, 1 977 ; Gutiérrez y Bolaños, 1 979). Lo anterior sugiere que los rearreglos 
con base en los microcromosomas constituyen un recurso evolutivo en Micrurus 
para responder a determinadas presiones selectivas. Por 10 tanto , es muy posible que 
la especiación en las serpientes de coral esté acompañada de rearreglos, principal­
mente en la porción del genoma correspondiente a los microcromosomas. 
AG RADECIMIENTOS 
Agradecemos a nuestros compañeros del Instituto Clodomiro Picado por la 
colaboración prestada en diferentes fases de este estudio y al Dr . Pedro León por 
sus valiosos comentarios y sugerencias. Este trabajo fue financiado por la 
Universidad de Costa Rica y por el Consejo Nacional de Investigaciones Científicas 
y Tecnológicas (CONICIT) de Costa Rica. 
RESUMEN 
En un estudio cito genético de 59 ejemplares de la serpiente de coral Micrurus 
nigrocinctus procedentes de todas las áreas de distribución de Costa Rica, se 
observó dos patrones cariológicos principales: I o "nigrocinctus" (2n = 26) Y 11 o 
"mosquitensis" (2n = 30), correspondiendo con las subespecies M n. nigrocinctus y 
M n. mosquitensis, respectivamente . Estos patrones cromosómicos difieren en el 
1 22 REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL 
número de microcromosomas y en la posición del centrómero en el octavo par de 
macrocromosomas . Además, dentro del grupo de M n. nigrocinctus hubo 3 
especímenes con un micro cromosoma adicional (2n = 27) Y uno con dos más 
(2n = 28). En el grupo de especímenes de M. n. mosquitensis en dos ejemplares se 
observó una variación en la posición del centrómero en el cromosoma W. Este 
estudio corrobora el polimorfismo cromosómico intraespecífico que caracteriza a 
esta especie. 
REFERENCIAS 
Baker, R. J ., W. J.  Bleier, & W. R. Atchley 
1 976.  A contact zone between karyotypically characterized taxa of Uroderma 
bilobatum (Marnmalia: Chiroptera). Syst. Zoo!., 24 : 1 3 3-142. 
B�ak, W. 
1 96 5 .  Constitui�o cromossomica e mecanismo d e  deterrnina�ao do sexo e m  ofídios 
sul-americanos. I.  Aspectos cariotípicos. Mem. Inst. Butantan, 3 2 :  37-78. 
B�ak, W., & M.L. Be�ak 
1 969.  Cytotaxonomy and chromosomal eyolution in serpents. Cytogenetics, 8 :  24 7-348. 
Craddock, E.M. 
1 975.  Intraespecific karyotypic differentiation in the Australian Phasmatid Didymuria 
violescens (Leach). 1. The chromosome races and their structural and eyolutionary 
relationships. Chromosoma (Ber!.), 5 3 :  1-24. 
Graham, G.  
1 97 7 .  The karyotype of the Texas coral snake, Micrurus fulvius ten ere. Herpetologica, 
3 3 :  345-348. 
Gutiérrez, J .M., & R. Bolaños 
1 979. Cariotipos de las principales serpientes coral (Elapidae: Micrurus) de Costa Rica. 
Rey. Biol. Trop., 2 7 :  57-7 3 .  . 
Hall, W.P., & R.K. Selander 
1 97 3. Hybridization of karyotypically differentiated populations in the Sceloporus 
grammicus complex (Iguanidae). Eyolution, 2 7 :  2 26-242. 
Peters, J., & B.  Orejas-Miranda 
1 970. Catalogue of the Neotropical Squamata: Part 1. Sriakes. Bull. U.S. Nat. Mus., � 
297 ,  p. i - YID + 1-347 . 
Sayage, J.M., & J.L. Vial 
1 97 3 . The yenomous coral snakes (genus Micrurus) of Costa ·Rica Rey. Bio!. Trop., 21 : 
295-349. 
Singh, L., S.P. Ray.chaudhuri, K. Majumdar, L.E. Purdom, & K.W. Jones 
1 979. Sex specific chromosome polymorphisms in the cornmon Indian krait, Bungarus 
caeruleus Schneider (Ophidia, Elapidae). Chromosoma (Ber!.) , 7 3 :  93-108.  
Taylor, R., & R. Bolaños 
1 975 .  Descripción de  un método simple y económico para e l  estudio de cariotipos en 
serpientes. Rey. Bio!. Trop . . 23 :  1 77-1 83.  
White, M.J.D. 
1 96 8. Models of speciation. Science, 1 59 :  1 06 5-1070.  
White, M.J .o" 
1 969. Chromosomai rearrangements and speciation in aIÚmals . · Ann. Rey. Genet., 
3: 7 5-9 8.