h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 271 Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 Disponible en SIIC Data Bases Este número: www.siicsalud.com/saludiciencia/index.php Anteriores: www.siicsalud.com/saludiciencia/numeros_anteriores.php Revisión www.dx.doi.org/10.21840/siic/170361 Importancia del microbioma en la salud humana y aplicaciones médicas Importance of the microbiome in human health and medical implications Andrés Zuñiga Orozco Docente investigador, Universidad Estatal a Distancia, San José, Costa Rica María Mercedes Oreamuno Rodríguez, Licenciada en Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica Abstract Recent research has linked gut microbiota to human health in multiple ways. The evolution of lifestyles has determined a change in the composition of intestinal bacteria, as well as the implications that they exert on health. Currently, it is known that most of the bacteria present in the gastrointestinal sector belong mainly to the phylum Firmicutes and Bacterioidetes, although there are also other groups such as proteobacteria and actinobacteria. As it progresses through the gastrointestinal tract, some genera of bacteria and species predominate. The effects of the microbiota can be direct and indirect, and also depend on many factors such as the age of the person, the age group, the individual’s genetics, diet, and lifestyle. In recent years, accessibility to sequencing technologies has allowed for a closer approach to the intestinal microbiota. This, added to bioinformatic tools has allowed establishing micro- bial relationships in terms of quantity and population structure with clinical manifestations in humans. Some of the pathologies studied that are related to intestinal microbiota are obesity, diabetes, cancer, brain-related diseases, cardiovascular diseases, and gastrointestinal diseases. A compilation of scientific information is made regarding relevant studies that describe the microbiota-human health relationship, cases where the organism is affected, as well as proposed therapeutic options and an approach to future perspectives. Keywords: microbiota, precision medicine, prebiotics, probiotics, microbiome Resumen Recientes investigaciones han relacionado la microbiota intestinal con la salud humana en múltiples as- pectos. La evolución de los estilos de vida ha determinado un cambio en la composición de las bacterias intestinales, así como la implicación que la comunidad de estas ejerce sobre la salud. Actualmente, se conoce que la mayoría de las bacterias presentes en el sistema gastrointestinal pertenecen principalmen- te a los fila Firmicutes y Bacterioidetes, aunque también se encuentran otros grupos tales como proteo- bacterias y actinobacterias. A medida que se avanza en el tracto gastrointestinal predominan algunos géneros de bacterias. Los efectos de la microbiota pueden ser directos e indirectos, además, dependen de muchos factores tales como la edad de la persona, el grupo etario, la genética del individuo, la dieta y el estilo de vida. Durante los últimos años, la accesibilidad a tecnologías de secuenciación ha permitido tener un acercamiento más estrecho a la microbiota intestinal. Esto, sumado a herramientas bioinfor- máticas, ha permitido establecer relaciones microbiales entre la cantidad y estructura poblacional y las manifestaciones clínicas en el ser humano. Algunas de las afecciones estudiadas y que tienen relación con la microbiota intestinal son: la obesidad, la diabetes, el cáncer, las enfermedades relacionadas con el cerebro, las enfermedades cardiovasculares y las enfermedades gastrointestinales. De acuerdo con lo mencionado, se hizo una recopilación de información de carácter científico en cuanto a estudios relevantes que describen la relación microbiota-salud humana y casos donde se observa compromiso del organismo, al mismo tiempo que se describen opciones terapéuticas propuestas y un abordaje de perspectivas futuras. Palabras clave: microbiota, medicina de precisión, prebióticos, probióticos, microbioma Thomaz Satuye Prieto de Lima, Bachiller en Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica Verónica Arias Pérez, Licenciada en Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica Keilor Rojas Jiménez, Investigador, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica Introducción La microbiota es el conjunto de microorganismos residentes en nuestro cuerpo, los cuales pueden ser comensales, mutualistas o patógenos. Por su parte, el término microbioma refiere a todo el hábitat, incluidos los microorganismos, sus genes y las condiciones am- bientales, aunque en la práctica ambos términos se usan indistintamente.1 Acceda a este artículo en siicsalud Recepción: 20/5/2022 - Aprobación: 23/2/2023 Primera edición, www.siicsalud.com: 1/3/2023 Enviar correspondencia a: Andrés Zuñiga Orozco, Universidad Estatal a Distancia, San José, Costa Rica azunigao@uned.ac.cr Especialidades médicas relacionadas, producción bibliográfica y referencias profesionales de los autores www.siicsalud.com/dato/experto.php/170361 A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 272 En cada parte de nuestro organismo se encuentran eco- sistemas microbianos complejos. El más complejo, diverso y numeroso es el del aparato digestivo, particularmente del tracto gastrointestinal, donde la densidad microbiana es la mayor, con un área aproximada de 400 m2 de su- perficie, lo que constituye la segunda superficie más am- plia del cuerpo después del tracto respiratorio. El tracto gastrointestinal alberga una microbiota de 1014 bacterias, con una densidad de colonización creciente desde el es- tómago hasta el colon distal.2 Estas comunidades tienen relaciones simbióticas y mu- tualistas con las células humanas; son imprescindibles pa- ra el correcto funcionamiento del organismo, mantienen comunicación con el sistema inmunitario y tienen fun- ciones homeostáticas que condicionan nuestra salud.1,2 Numerosos datos científicos recientes han implicado el microbioma intestinal y su potencial metabólico con di- versos estados patológicos, por tanto, se han propuesto nuevas estrategias terapéuticas para controlar y regular este ecosistema.3 El conocimiento de los microbiomas se ha ampliado tras la utilización de las técnicas moleculares de secuen- ciación masiva. Para determinar la composición de la mi- crobiota se han empleado comúnmente cultivos micro- biológicos, pero en la actualidad se sabe que la mayor parte de estos microorganismos no pueden ser cultivados con medios tradicionales, por lo que su detección es po- sible únicamente mediante secuenciación de ADN. Las técnicas moleculares han permitido identificar y asignar taxonómicamente a la mayoría de los microorganismos, sin necesidad de cultivarlos.4 Con la secuenciación masiva y el desarrollo de la meta- genómica se ha avanzado en la identificación de especies y la ampliación del conocimiento en cuanto a función, simbiosis y metabolismo de la microbiota, así como sus repercusiones en la salud humana. Actualmente, se conoce que la mayoría de las bacte- rias presentes en el tracto gastrointestinal humano perte- necen a los fila Firmicutes (64%) y Bacteroidetes (23%), pero también se encuentran otros grupos tales como proteobacterias (8%) y actinobacterias (3%). Algunos otros representan entre el 1% y el 2%: Verrucomicrobia, Fusobacteria, Cyanobacteria y Spirochaeta. Las especies grampositivas agrupan a las actinobacterias y Firmicutes, mientras que las especies gramnegativas concentran a Bacteroidetes y Proteobacteria. Según cada sección del tracto gastrointestinal hay predominancia de algunas bacterias. Algunos de los géneros más abundantes inclu- yen Clostridium, Eubacterium, Lactobacillus, Streptococ- cus, Bacillus, Enterococcus, Veillonella, Fusobacterium, Peptostreptococcus, Ruminoccous, Faecalibacterium, Bi- fidobacterium y Bacterioides. Conforme se avanza en el tracto digestivo disminuye el número de bacterias gram- positivas y aumenta el de las gramnegativas. El tipo de dieta es importante también para entender la composi- ción de la microbiota intestinal.5-7 La microbiota humana experimenta cambios debido a la influencia de múltiples factores, de manera similar a los que experimenta cualquier órgano desde la ontoge- nia hasta la muerte. Continuamente estamos expuestos a factores que pueden influir, aunque una de sus carac- terísticas más resaltantes es su gran resiliencia,8 capaz de recuperar inmediatamente su estado natural (eubiosis). El nivel de estos cambios depende no solo de la naturaleza, la fuerza y la duración de la alteración, sino también de la composición y la estabilidad de cada microbiota, asu- miendo las particularidades de cada individuo. En algunas ocasiones, la alteración es tan fuerte que al- canza impactos profundos, lo que genera disbiosis (pérdi- da de microorganismos beneficiosos). La disbiosis puede producirse en días, en particular tras la ingesta de anti- bióticos, pero también puede ser consecuencia de otras acciones a largo plazo y fundamentalmente relacionadas con la dieta.1,9 En esta revisión de información científica se señalan las principales temáticas relacionadas con el microbio- ma, su relación con el metabolismo y algunas enferme- dades. También, se presentan algunas áreas de estudio emergentes vinculadas con las aplicaciones médicas del microbioma. Figura 1. Relación de la microbiota con la salud humana. Fuente: Elaboración propia. (+) Benéficas (-) Dañinas Enfermedades gastrointestinalesObesidad Cáncer Enfermedades relacionadas con el cerebro Diabetes Enfermedades cardiovasculares Factores que influencian la microbiota ● Genética ● Grupo etario ● Ejercicio ● Dieta ● Estilo de vida ● Antiácidos ● Corticoides ● Antidepresivos ● Analgésicos ● Quimioterapia ● Antibióticos Tratamientos propuestos ● Trasplante de materia fecal ● Prebióticos ● Probióticos ● Medicina de precisión A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 273 Se realizó un análisis de estudios, tanto en inglés como en español, de microbioma, durante el lapso temporal de 1979 a 2021. Se tomó un aproximado de 75 artícu- los científicos encontrados en bases de dato tales como: Google Académico, Latindex, REDIB, SciELO, PubMed, Ulrich y Redalyc, entre otras. Las palabras clave utilizadas fueron: microbioma humano (human microbiome), die- ta (diet), probióticos (probiotics), prebióticos (prebiotics), cáncer (cancer), obesidad (obesity). Cabe destacar que los artículos incluidos comprendían el texto completo y fue- ron de origen cualitativo y cuantitativo. Resultados Industrialización y cambios en la salud De acuerdo con la información revisada, se menciona que, en poblaciones rurales, la microbiota varía muy po- co, al contrario que en zonas urbanas, donde existe una pérdida de la diversidad del microbioma intestinal.10 Al- gunas causas de la pérdida del microbioma intestinal se asocian con múltiples factores, entre los que se destaca el saneamiento, el consumo de alimentos procesados, el uso abusivo de antibióticos y un estilo de vida más seden- tario.11 Las alteraciones en la microbiota también tienen efecto en el sistema inmunitario, modificando su regula- ción y con ello la aparición de mecanismos de inflamación crónica y, posteriormente, la aparición de enfermedades no transmisibles, como accidentes cerebrovasculares, en- fermedades cardíacas, anomalías crónicas en los riñones, algunos tipos de cánceres, diabetes, obesidad y demen- cia, por lo que todas estas afecciones pueden conducir, con el tiempo, a fomentar una crisis sanitaria.12-14 En la Figura 1 presentamos un esquema en el que se resumen los factores que influyen sobre la microbiota, las alteraciones en la salud y los tratamientos propuestos. Microbioma y obesidad Según menciona el estudio de Tinahones,7 en las últi- mas décadas se ha observado un gran incremento en la prevalencia de enfermedades metabólicas en el mundo, entre las cuales la obesidad es una de las más importan- tes. Factores ambientales como el incremento de la in- gesta calórica y el descenso de la actividad física han sido considerados como las causas principales. Asimismo, las alteraciones en la microbiota también juegan un papel importante en la aparición de enfermedades metabólicas, relacionado con la presencia, la disminución o el aumento en la concentración de determinados grupos bacterianos (Firmicutes, Bacterioidetes, Bacteroides).15,16 Sin embargo, se deben tomar en cuenta otros factores como la edad de la persona, la dieta, la predisposición genética, el tipo de parto, el tipo de lactancia, el estilo de vida y, claramen- te, la composición de la comunidad bacteriana presente en el individuo por un tiempo determinado, ya que al- gunas especies puede afectar la cantidad de energía ex- traída de los alimentos y con ello la deposición de grasa corporal.17-19 Entre los tipos de bacterias que aumentan la obesi- dad en presencia de inulina se pueden mencionar a Bi- fidobacterium, Faecalibacterium prausnitzii, Bacteroides intestinalis, Bacteroides vulgatus y Propionibacterium,20 mientras el aumento de otras bacterias, como Roseburia hominis, produce constipación en presencia de inulina.21 En los estudios realizados por Nadal et al.22 y Santacruz et al.23 se menciona que, en adolescentes obesos sometidos a dietas para reducir de peso, se encontró una reducción en las especies Clostridium histolyticum, Clostridium litu- seburense y Eubacterium rectale, mientras que los géne- ros Bacteroides, Prevotella y Lactobacillus aumentaron.24 Tinahones7 propone cinco formas en las que la micro- biota intestinal puede incrementar la obesidad: El cambio en la microbiota puede favorecer la presencia de bacterias que digieren energía de polisacáridos indige- ribles, por tanto, el metabolismo estaría absorbiendo más energía calórica de lo normal. Muchas bacterias del grupo Firmicutes ocasionan este efecto. La generación de metabolitos activos, como ácidos grasos de cadena corta (SCFA, por su sigla en inglés) o ácidos biliares, implicados en efectos antiinflamatorios y de regulación del metabolismo hidrocarbonado-lipídico. El incremento del sistema endocannabinoide con su importante papel en la homeostasis energética mediante la regulación del apetito y la motilidad intestinal. La disminución de la expresión génica intestinal del factor adiposo inducido por el ayuno (FIAF, fat-induced adipocyte factor), encargado de inhibir la actividad de la lipoproteína lipasa en relación con el almacenamiento he- pático y adiposo de grasas. La modulación intestinal derivada de la secreción de péptidos (péptido similar al glucagón tipo 1 y tipo 2 [GLP-1 y GLP-2], péptido intestinal YY, entre otros). En adultos mayores y personas que tienen sobrepeso, la cantidad de Firmicutes aumenta en relación con Bacte- rioidetes. Para el caso de personas con obesidad, la mi- crobiota cambia hacia un estado “obesogénico” donde se favorecen Firmicutes. Firmicutes se destaca por una elevada capacidad extractiva de energía de los residuos no absorbibles de la dieta, lo que resulta en una libera- ción mayor de energía nutrimental; estas cantidades in- crementadas de energía son puestas a disposición de las células de la periferia, y contribuyen a agravar un desequi- librio energético crónicamente presente.17 La importancia de la microbiota en mamíferos obesos llega a tal punto de influencia que, incluso, al trasplantarla a animales con in- testino previamente esterilizado, induce obesidad, lo cual demuestra que la microbiota intestinal puede afectar la cantidad de energía extraída de los alimentos y con ello la deposición de grasa corporal.18 De acuerdo con la información indagada, logramos identificar que existe una cantidad considerable de inves- tigaciones relacionadas con la obesidad y la microbiota, incluso con modelos animales, como los intestinos de ratas y cerdos, en las que se obtienen resultados simila- res. Así, se puede concluir que, en efecto, la microbiota modifica el metabolismo en diferentes rutas y puede in- ducir obesidad.25-28 En ocasiones, esta respuesta puede promover la aparición de un conjunto de manifestaciones patológicas como resistencia a la insulina, diabetes, ate- rosclerosis y enfermedad de hígado graso no alcohólico.29 Microbiota y diabetes Algunos autores han considerado la microbiota intes- tinal como un “órgano nuevo” que se asocia con dis- tintos sistemas del cuerpo, como los sistemas inmunita- rio, nervioso y digestivo, y que ha logrado modificar las funciones metabólicas de forma positiva o negativa en el organismo.30,31 Algunos de los efectos negativos es el surgimiento de afecciones metabólicas, como la diabe- tes tipo 2, que es una de las enfermedades endocrinas más prevalentes en la humanidad, lo que la convierte en un trastorno complejo, ya que también está muy influen- ciada por agentes genéticos y ambientales, así como por modificaciones en la microbiota intestinal.32 Se ha infor- A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 274 mado que en los pacientes con diabetes tipo 2 existe un predominio de las especies de Bacteroidetes, que son bacterias gramnegativas, y una disminución pronunciada de Firmicutes; también se han demostrado niveles altos de Lactobacillus spp. y Clostridium spp.33 Microbiota y enfermedades mentales En muchos estudios se ha demostrado una relación cla- ra entre la composición de la microbiota y la presencia de cambios en los mecanismos moduladores de la comuni- cación entre neuronas.34 Para estudiar más a fondo cómo se fundamenta esta relación, se ha propuesto un eje fun- cional: microbiota-intestino-cerebro,35 y es precisamente cuando se da un desequilibrio en este eje que se presen- tan ciertas enfermedades, como la presencia de ansiedad generalizada y de episodios depresivos.36 Por otra parte, en el caso del trastorno autista se han detectado nive- les altos de lipopolisacáridos producidos por citoquinas neuromoduladoras alteradas por una respuesta inmune desproporcionada causada por una permeabilidad intesti- nal muy alta, en comparación con individuos sin trastorno autista.37 Las pruebas preliminares de trasplante fecal en estos individuos afectados han dado señales muy positi- vas. Estos estudios han permitido clasificar este trastorno como una posible disbiosis en la que el microbioma juega un papel preponderante.38 Microbiota y cáncer Trastornos como el cáncer también han sido blanco de estudio en el contexto del microbioma, ya que existen los llamados “oncomicrobios”, los cuales son microorganis- mos que pueden estar involucrados en la activación de carcinogénesis de ciertos tejidos. Es bastante conocido el papel de ciertos virus, tales como el papilomavirus (HPV) en la aparición de cáncer; sin embargo, también existen ciertas pruebas de microorganismos que pueden causar desequilibrios similares a los causados por agentes virales.39 El papel de estos en procesos de carcinogénesis se ha es- tudiado, principalmente, en la alteración del balance en la proliferación celular, el desequilibrio a nivel inmunológico y en el suministro de medicamentos a personas afectadas.40 Opciones terapéuticas La asociación íntima entre el organismo humano y los microorganismos tiene repercusiones muy profundas en la salud humana y hay abundante información que rela- ciona varios padecimientos o condiciones de salud con procesos directa e indirectamente vinculados con la mi- crobiota.41 Se ha recomendado el uso de prebióticos y probióticos como medios para potenciar características deseables en la microbiota humana.42,43 También existen los simbióticos, que son productos que contienen tanto probióticos como prebióticos.44 También se cuenta con el trasplante de microbiota fecal (TMF), que constituye un trasplante de componentes de heces de un individuo sano a un paciente para el tratamiento de enfermedades específicas.45 Alimentación Este es un factor crucial en la composición de la micro- biota intestinal, en el que se ha visto que la microbiota de poblaciones occidentales es reducida en comparación con poblaciones con estilos de vida más tradicionales. Se ha descubierto que existen carbohidratos accesibles a la microbiota (MAC, por su sigla en inglés) en alimentos ri- cos en fibra dietaria y que esto tiene un papel crucial en la incidencia de ecosistemas microbianos.46,47 Para recuperar la microbiota se requiere no solo incorporar MAC, sino suministrar aquellos grupos de microorganismos que se perdieron. En Occidente, la pérdida de diversidad en la microbiota aumenta con el pasar de las generaciones.47,48 Existen estudios en los que se observa una correlación positiva entre una alimentación saludable variada y la di- versidad de la microbiota.49 Prebióticos Los prebióticos son sustancias alimenticias que consis- ten principalmente en polisacáridos (diferentes al almi- dón) y oligosacáridos poco digeridos por enzimas huma- nas, y nutren a organismos que viven en el intestino y que son beneficiosos para la salud. Los prebióticos actuales están predominantemente basados en carbohidratos, pe- ro hay otras sustancias como los ácidos grasos poliinsatu- rados y los polifenoles que pueden ejercer ese efecto.50 Muchos prebióticos ya se utilizan como ingredientes en las comidas. Además, algunos pueden participar en la modu- lación de factores de crecimiento neural.51 También existe evidencia experimental que sugiere que la suplementación con prebióticos es efectiva contra la demencia y la enfer- medad de Alzheimer.52,53 Los prebióticos más conocidos son la oligofructosa, la inulina, la lactulosa, los oligosacári- dos de la leche materna y los galactooligosacáridos. Se han propuesto algunos mecanismos por medio de los cuales los prebióticos pueden tener efectos favorables en la salud humana:54 1. Promueven la defensa contra patógenos al facilitar la producción de ácidos grasos por bacterias benéficas y, al reducir el pH luminal, se inhibe el crecimiento de patógenos. 2. Participan en la modulación inmunitaria al reducir las respuestas de las células T helper tipo 2 y con esto afectar la alergia. 3. Aumentan la absorción mineral al incrementar la producción de SCFA y reducir el pH; esto aumenta la so- lubilidad del calcio y con ello su absorción. 4. Tienen efectos metabólicos ya que benefician la ho- meostasis de la glucosa, la inflamación y el perfil de lípi- dos en los seres humanos. 5. Cuentan con efectos en la saciedad debido a que los SCFA producidos por fermentación pueden influir en las vías de la lipólisis. Además, regulan el apetito por varios mecanismos. Probióticos Los organismos probióticos actúan bajo varios mecanis- mos, entre ellos, su adhesión a la luz intestinal, su compe- tencia con patógenos por nutrientes y su unión a recepto- res, la fortificación de la barrera de mucosa, la producción de bacterioquinas, la modulación de la cinética celular, la estimulación de la respuesta inmune del hospedero, tan- to innata como adaptativa, y la producción de moléculas señalizadoras vía sistema nervioso central (SNC).55 Algu- nos probióticos ya están disponibles a nivel comercial, en- tre ellos Lactobacillus, Streptococcus, algunas especies de Saccharomyces y Bifidobacterium.42 En varios estudios, la ingesta oral de Lactobacillus spp., Eschericia coli y Bifido- bacterium spp. ha probado ser beneficiosa para el trata- miento de ciertas enfermedades.41 Los probióticos son capaces de ayudar a prevenir las enfermedades cardiovasculares al regular el metabolismo de los lípidos. Individuos tratados con probióticos han presentado reducciones importantes en el colesterol total A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 275 y el colesterol asociado con lipoproteínas de baja densidad (LDLc).56 También existe información convincente que se- ñala que los probióticos alivian los síntomas de la depre- sión, aunque se sugiere realizar más estudios al respecto.57 Algunas investigaciones de infecciones por Clostri- dium difficile (ICD) han mostrado disbiosis caracterizada por la desaparición de Bacteroidetes, una alta reducción de Firmicutes y un incremento masivo en la abundancia de Proteobacteria.58 El tratamiento con TMF aumenta la abundancia de familias de Bacteroidaceae, Rikenellaceae y Porphyromonadaceae bajo Bacteroidetes y Ruminococ- caceae; además, reduce las poblaciones de Proteobac- teria. El TMF también permite restaurar la composición normal de ácidos biliares en el colon, y este proceso es central en la cura y prevención de la ICD.59 Se han descrito diversos mecanismos por los cuales los probióticos pueden beneficiar la salud del organismo: 1. Modulación de las funciones inmunitarias humorales mediadas por células al aumentar la actividad de las célu- las natural killer y la actividad fagocítica. 2. Producción de ácidos orgánicos en especies de Lac- tobacillus y Bifidobacterium que producen ácidos acético y láctico; disminuyen el pH luminal y evitan el crecimiento de patógenos. 3. Interacción con la microbiota del intestino al interac- tuar con la microbiota y competir por nutrientes, man- tener relaciones antagónicas y favorecer su estabilidad. 4. Interacciones probiótico-hospedero entre las cepas probióticas y los tejidos del hospedero, en particular con las macromoléculas de la superficie celular. 5. Mejoras en las funciones de barrera: bacterias como Lactobacillus y Bifidobacterium incrementan la expresión de proteínas de unión estrecha; además, aumentan la ex- presión de genes secretores de mucosidad y así evitan la unión de patógenos a células epiteliales. 6. Síntesis de moléculas pequeñas con efectos locales y no locales por la producción de moléculas pequeñas que afectan al hospedero y su microbiota. 7. Producción de enzimas y sales biliares que pueden mejorar la digestión de lactosa y el perfil de lípidos de la sangre en el organismo humano. Trasplante de microbiota fecal El trasplante de la comunidad microbiana es una es- trategia para el tratamiento de algunas infecciones. Ya es un tratamiento bien establecido para atender ICD y se espera que sus alcances se expandan.45 Kassam et al.60 informaron el trasplante fecal de donadores saludables a sujetos enfermos, y observaron una mejora hasta de un 90% de las infecciones. En otros estudios, el trasplante de donadores sanos ha permitido erradicar la ICD y ha reducido de forma significativa los genes de resistencia a antibióticos en la microbiota fecal.61 Actualmente se uti- liza de forma experimental para tratar afecciones como constipación, colitis, enfermedad inflamatoria intestinal, síndrome de fatiga crónica, esclerosis múltiple y enferme- dad de Parkinson.62 También se plantea que esta terapia de trasplante fecal podría tener potencial para el trata- miento del asma.63 Perspectivas a futuro e investigaciones emergentes En la Figura 2 se mencionan las áreas de investigación emergentes que pueden aplicarse al estudio de microbio- mas en el ámbito de la medicina. Avances en multiómica Los avances recientes permiten integrar varias de las ómicas para caracterizar el organismo humano con di- versas perspectivas integradoras; estas ómicas incluyen genómica, metabolómica, microbiomas, viromas, pro- teomas y exposomas, entre otras. Al considerar estas di- ferentes áreas de forma combinada, se pueden abordar problemas sistémicos, aun cuando los mecanismos no se han dilucidado totalmente.64 Se espera que los avances en las tecnologías de secuenciación permitan análisis más económicos y con esto recomendaciones terapéuticas más personalizadas.65 Dentro de esta área se encuentra la rama de la farmacomicrobiómica, que estudia el papel del microbioma en la modulación de las respuestas a fárma- cos y sus efectos terapéuticos.66 Los estudios farmacomi- crobiómicos, junto con otras áreas de las ómicas, apuntan a dilucidar interacciones tipo microbioma-fármacos, de Machine learning Figura 2. Áreas de investigación emergentes aplicadas al estudio de microbiomas. Algunas áreas de conocimiento, ingeniería y tecnología con potencial para aplicaciones en el estudio de microbiomas en la medicina. Fuente: Elaboración propia. Áreas de investigación aplicadas al microbioma Biología sintética Terapia con bacteriófagos Multiómicas Impresión en 3D Nanotecnología A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 276 manera tal que se puedan desarrollar más las estrategias de medicina personalizada.67 Probióticos de nueva generación y biología sintética Recientemente ha crecido con rapidez la industria de- dicada a los probióticos o a especies microbianas bene- ficiosas para la salud. Dada la importancia que tiene el microbioma intestinal en la salud humana, se ha visto como un objetivo potencial para la aplicación terapéutica de la biología sintética.68 Existe una necesidad importante en el desarrollo de probióticos diseñados específicamente para percibir y, a partir de ello, responder a estímulos am- bientales basados en condiciones individuales internas.69 El uso de bacterias diseñadas sintéticamente para la pro- ducción de probióticos ha sido exitoso para tratar varias enfermedades en modelos con animales.68,70 A futuro, se piensan diseñar cada vez más tratamientos para en- fermedades complejas y multifacéticas relacionadas con disbiosis intestinales.68 Inteligencia artificial y machine learning El uso de inteligencia artificial permite analizar grandes cantidades de información de forma más ágil. Se plantea también el posible uso de herramientas como machine learning (ML) para el desarrollo de terapias basadas en microbiomas, así como para descubrir cómo diseñar y ca- racterizar las estrategias médicas asociadas con microbio- mas.71 Con ML se facilita el diseño de terapias y también la predicción de interacciones entre los fármacos y el mi- crobioma.72 Los algoritmos pueden facilitar el diagnóstico de enfermedades, el desarrollo de fármacos, los planes de tratamientos personalizados y la predicción de respuestas de salud.71,73,74 Nanotecnología Existen grandes oportunidades de crear estrategias innovadoras que combinen los microbiomas con la na- notecnología para atender padecimientos como el cán- cer. También existe una gran cantidad de herramientas que dispone el área de la nanotecnología que podría ser aplicada para la intervención en el microbioma, como la creación de recubrimientos hidrofílicos, el control de la liberación de fármacos en cápsulas, la modificación de superficies y las propiedades físicas de sustancias, entre otras.75 Relacionado con esta área, la impresión en 3D podría servir para diseñar tratamientos personalizados, como la impresión de tabletas farmacéuticas.76 Terapia con bacteriófagos La terapia con bacteriófagos también se presenta como una posibilidad para lidiar con bacterias patógenas ya que, en ella, se pueden usar virus para infectar alguna bacteria que pueda ser peligrosa.41 Se espera que el uso de fagos modificados pueda ser una terapia para enfermedades asociadas con la microbiota.41 Un reto importante de la fagoterapia es entender mejor la taxonomía de estos virus dentro de la “materia oscura” biológica, es decir, aquellos entes bióticos que no se conocen, y alcanzar estudios más descriptivos que permitan comprender de forma clara la biología de los fagos y su impacto en comunidades ecoló- gicas complejas como el microbioma humano.77 Desafíos Se espera que para el futuro se requiera aumentar la capacidad de biosíntesis de las especies comunes de pro- bióticos, por lo cual se incrementaría la versatilidad de terapias que pueden disponer de estas especies como mecanismo de distribución de fármacos.78 También se es- pera reunir cada vez de forma más integral los aportes y las perspectivas de la química, la farmacia, la biología, la bioinformática, la nutrición, la medicina y otras áreas afi- nes para construir abordajes cada vez más especializados en la medicina de precisión, y tratamientos y diagnósticos clínicos más especializados. Conforme avanzan los sistemas terapéuticos más complejos, se deben considerar temas de seguridad y estabilidad a largo plazo como el riesgo de transferen- cia horizontal de genes, además del riesgo de introducir organismos nuevos que sean más difíciles de remover eventualmente.68 Es importante desarrollar mecanismos que permitan la lisis y destrucción de las bacterias diseña- das para garantizar la seguridad de los pacientes y evitar posibles efectos adversos. Existen aún riesgos y márgenes que deben ser contemplados para diseñar constructos genéticos más robustos y menos susceptibles a errores. Es medular contar con más mecanismos que sirvan para la desactivación de los sistemas de probióticos cuando sea necesario.68 Para el uso de biología sintética en abordajes terapéu- ticos y de diagnóstico de cuadros clínicos asociados con la microbiota, es importante considerar que las enferme- dades muchas veces son complejas y no dependen de un único compuesto. Por ello, los probióticos que se utilicen para diagnóstico especialmente, deberían contar con una gran versatilidad que permita ayudar a evaluar diferentes parámetros de manera simultánea. Conclusiones Los estudios del microbioma pronto serán parte funda- mental en el área médica. Al mismo tiempo, los avances en tecnologías de secuenciación y biología sintética y las aplicaciones de inteligencia artificial en el procesamien- to de datos permiten nuevos abordajes en diagnósticos, tratamientos y análisis clínicos de diversas enfermedades. Existe una gran cantidad de evidencia que asocia las ca- racterísticas de los microbiomas y sus posibles interac- ciones con la salud humana, ciertas enfermedades y el procesamiento de fármacos, entre otras. Aún es un reto diseñar tratamientos y métodos de diagnóstico que sean seguros y confiables. Sería impor- tante estudiar con más detalles los efectos de otro tipo de organismos en el microbioma, como hongos, virus, ar- queas y protozoarios. En el área de modificación genética de probióticos será necesario desarrollar mecanismos que prevengan posibles fallas o proliferaciones excesivas de microorganismos introducidos. Sin embargo, lo más pro- bable es que, con el tiempo, estos sistemas sintéticos se logren perfeccionar para atender las necesidades y cum- plir con los estándares clínicos y las normas de calidad. Copyright © Sociedad Iberoamericana de Información Científica (SIIC), 2023 www.siicsalud.com Los autores no manifiestan conflictos de interés. A. Zuñiga Orozco et al. / Salud(i)Ciencia 25 (2023) 271-279 h tt p s: // w w w .s ii c. in fo 277 Bibliografía 1. del Campo-Moreno R, Alarcón-Cavero T, D’Auria G, Delgado- Palacio S, Ferrer-Martínez M. Microbiota en la salud humana: técnicas de caracterización y transferencia. Enferm Infecc Micro- biol Clin 36(4):241-245, 2018. 2. Alarcón P, González M, Castro É. Rol de la microbiota gas- trointestinal en la regulación de la respuesta inmune. 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Licenciado en fitotecnia, Universidad de Costa Rica, Costa Rica. Docente, investigador, Universidad Estatal a Distancia, San José, Costa Rica. Respecto al artículo Los estudios del microbioma pronto serán parte fundamental en el área médica. Al mismo tiempo, los avances en tecnologías de secuenciación y biología sintética y las aplicaciones de inteligencia artificial en el procesamiento de datos permiten nuevos abordajes en diagnósticos, tratamientos y análisis clínicos de diversas enfermedades. Existe una gran cantidad de evidencia que asocia las características de los microbiomas y sus posibles interacciones con la salud humana, ciertas afecciones y el procesamiento de fármacos, entre otras. El autor pregunta Durante los últimos años, el acceso a nuevas tecnologías de secuenciación ha posibilitado un acercamiento más estrecho con la microbiota intestinal. Junto con las herramientas bioinformáticas, han permitido establecer relaciones microbiales en cuanto a cantidad y estructura poblacional con manifestaciones clínicas en el ser humano. ¿Qué beneficios ha permitido el uso de nuevas tecnologías en relación con el microbioma humano? Saber cuántos microorganismos hay en el tracto intestinal. Únicamente es importante para detectar enfermedades en el ser humano. Conocer la composición del microbioma y establecer relaciones con las manifestaciones clínicas. Detectar la ubicación de los microorganismos. Saber la composición de microorganismos de acuerdo con la dieta. Corrobore su respuesta: www.siicsalud.com/dato/evaluaciones.php/170361 Palabras clave microbiota, medicina de precisión, prebióticos, probióticos, microbioma Keywords microbiota, precision medicine, prebiotics, probiotics, microbiome Lista de abreviaturas y siglas SCFA, ácidos grasos de cadena corta; FIAF, factor adiposo inducido por el ayuno; GLP-1, péptido similar al glucagón tipo 1; GLP-2, péptido similar al glucagón tipo 2; HPV, papilomavirus; TMF, trasplante de microbiota fecal; MAC, carbohidratos accesibles a la microbiota; SNC, sistema nervioso central; LDLc, colesterol asociado con lipoproteínas de baja densidad; ICD, infecciones por Clostridium difficile; ML, machine learning. Orientación Clínica Epidemiología Conexiones temáticas Cómo citar Zuñiga Orozco A, Oreamuno Rodríguez MM, Satuye Prieto de Lima T, Arias Pérez V, Rojas Jiménez K. Importancia del microbioma en la salud humana y aplicaciones médicas. Salud i Ciencia 25(5):271-9, May-Jun 2023. How to cite Zuñiga Orozco A, Oreamuno Rodríguez MM, Satuye Prieto de Lima T, Arias Pérez V, Rojas Jiménez K. Importance of the microbiome in human health and medical implications. Salud i Ciencia 25(5):271-9, May-Jun 2023. ▶ MI