Causas del aislamiento reproductivo en dos especies de Macrohaltica (Coleoptera, Chrysomelidae)

Abstract

Prefacio

Una de las principales implicaciones que tiene el concepto biológico de especie (CBE) es que al definir a la especie como un grupo reproductivamente aislado, supone la interrupción del flujo génico con otros grupos (Turelli et al., 2001; Agapow et al., 2004; Harrison, 2014). Con frecuencia se señalan, como debilidades de este criterio biológico, su poca aplicabilidad a organismos de reproducción asexual y la presencia de híbridos en poblaciones naturales (Agapow et al., 2004). Sin embargo, la hibridación puede estar res− tringida a una zona geográfica delimitada por un gradiente ecológico, y los híbridos, no necesariamente constituyen el flujo genético entre los linajes, particularmente si son in− viables o infértiles (Buerkle, 2014). Así, los casos en los que el aislamiento reproductivo es parcial, podrían constituir una evidencia de que la formación de especies es un proceso gradual de evolución de barreras intrínsecas al intercambio genético (Futuyma, 1979). El CBE no es de aplicación universal. Sin embargo, a pesar de que persiste en la actualidad, un debate sobre el concepto de especie (de Queiroz, 2005; Harrison, 2014), de que se cuestiona la operatividad del CBE (Agapow et al., 2004), y de que se han propuesto crite− rios de definición alternativos (Coyne,1994; de Queiroz, 2005; Harrison, 2014), el CBE es aún de amplia aceptación y es considerado el criterio más útil para el estudio de la evo− lución de las especies (Coyne & Orr, 1998). De manera semejante, existe un consenso en categorizar a la especie como una unidad natural, más que como un criterio arbitrario y subjetivo (Coyne & Orr, 1998). En este contexto, el aislamiento reproductivo constituye un factor que interrumpe el flujo de genes entre los linajes y favorece la evolución de las especies (Tyler et al., 2013 b; Buerkle, 2014). Los mecanismos del aislamiento reproductivo pueden actuar antes o después de la cópula. Los precopulatorios incluyen diferencias en ecología, comporta− miento, época de reproducción, y el aislamiento sexual (Coyne & Orr, 1998; Harrison, 2014). Los poscopulatorios, pueden ser precigóticos, si tienen lugar después de la cópula pero antes de la fertilización, o poscigóticos, si actúan después de la fertilización (Matute & Coyne, 2010; Harrison, 2014). En este último caso, por ejemplo, tales mecanismos pue− den producir la inviabilidad o esterilidad de los híbridos. Entre las causas que comúnmen−

te se asocian a la reducción en la producción de híbridos, están los reordenamientos cro− mosómicos, la variación en los niveles de ploidía y diferencias en alelos (Coyne & Orr ,1998). Los mecanismos poscopulatorios precigóticos han sido menos estudiados, proba− blemente debido a que su estudio y detección pueden ser más difíciles (Matute & Coyne, 2010). En este nivel, la acción de estos mecanismos es críptica, ocurre dentro del cuerpo de la hembra, durante y después de la cópula, por lo que los eventos subsiguientes del proceso reproductivo están en gran parte bajo la influencia de la hembra (Eberhard, 1996; 2009). Se ha identificado una serie de procesos controlados por la hembra en diferentes especies, que favorecen la fertilización de sus huevos por determinados machos (Eber− hard, 1996; 2009). Estos mecanismos, incluyen entre otros, el control de la penetración, de la deposición óptima del esperma, así como del transporte y el almacenamiento del mismo; además de la producción y la fertilización de los huevos (Eberhard, 1996; 2009). En la actualidad, la investigación sobre especiación se centra en el estudio de ba− rreras reproductivas poscopulatorias precigóticas (Howard ,1999; Matute & Coyne, 2010). Uno de los resultados relevantes en este campo, es la evidencia de que la selección puede favorecer algunos de estos mecanismos y originar barreras poscopulatorias entre grupos cercanos (Howard, 1999; Matute & Coyne, 2010; Tyler et al. 2013a). Particularmente, la precedencia de esperma conespecífico, puede constituir una barrera reproductiva posco− pulatoria precigótica que reduce el flujo génico entre distintas poblaciones o especies (Pri− ce et al., 2000; Tyler et al., 2013a). Este mecanismo se manifiesta cuando una hembra in− seminada por dos machos, uno conespecífico y otro heteroespecífico, utiliza preferente− mente el esperma conespecífico para producir su progenie (Howard, 1999; Price et al.2000). Este mecanismo se ha documentado en diversas plantas y animales (Howard ,1999). Estos hallazgos, frecuentemente producto de experimentos o ensayos de compe− tencia gamética, denotan una variedad de manifestaciones de la precedencia de esperma conespecífica. Si bien el conocimiento sobre este tipo de barrera reproductiva es incipien− te y, por ello, incompleto, los casos documentados sugieren que los mecanismos que in− tervienen pueden ser muy variados (Howard, 1999). Así, la hembra puede poner el ma− cho heteroespecífico en desventaja por varios mecanismos. Puede que transfiera poca

cantidad de esperma heteroespecífico durante la copulación, o bien que su esperma sea menos viable o no se almacene bien en el tracto reproductivo de la hembra, o bien que haya una falta de reconocimiento de esperma heteroespecífico−huevo (Price et al., 2000; 2001). Drosophila es un género históricamente utilizado en estudios genéticos. Particu− larmente, es un grupo ideal para estudios sobre aislamiento reproductivo (Price, 1997, Price et al., 2000, Price et al., 2001; Dixon et al., 2003). Muchas especies tienen marcado− res mutantes, lo que facilita el seguimiento del esperma dentro de la hembra. Además, es factible el uso de técnicas para producir machos carentes de esperma o de otros compo− nentes del fluido seminal (Price, 1997). En el complejo de especies Drosophila simulans se han logrado determinar tres barreras crípticas a la fertilización heteroespecífica (Price et al., 2001). Cuando hembras D. simulans copulan con machos D. sechellia, se transfieren pocos espermas aún durante cópulas prolongadas. Por otra parte,las cópulas de las hem− bras D. simulans con machos D. mauritiana, con frecuencia, son muy cortas y no hay transferencia de esperma. En las que son suficientemente prolongadas para transferir esperma, solamente una pequeña fracción de este esperma heteroespecífico es almace− nado por las hembras y, además, se reduce la cantidad de huevos depositados. De mane− ra semejante, cuando hembras D. mauritiana copulan con machos D. simulans, se trans− fiere y almacena esperma en abundancia, pero este se pierde rápidamente del tracto re− productivo de la hembra. En cruces en los que hembras D. simulas copulan tanto con ma− chos D. simulans como con machos D. mauritiana, la gran mayoría de la progenie corres− ponde al macho conespecífico, independiente del orden de los apareamientos (Price et al., 2000). Los mecanismos propuestos en este caso son el desplazamiento del esperma hete− roespecífico por el líquido seminal del macho conespecífico, cuando este copula de se− gundo, y la incapacitación del esperma heteroespecífico por el líquido seminal del macho conespecífico, cuando este ha tenido la primera cópula (Price et al., 2000). Por su parte, Dixon et al. (2003) encuentran evidencia de una débil precedencia de esperma conespecí− fica entre dos subespecies de D. pseudoobscura, pero ausencia de este tipo de barrera reproductiva entre razas de D. melanogaster, concluyendo que en estos grupos el aisla−

miento se produce por discriminación de apareamiento y por esterilidad híbrida. Las espe− cies de grillos Allonemobius fasciatus y A. socius constituyen un interesante caso de in− teracción interespecífica. En poblaciones mixtas, los individuos puros predominan y los híbridos son muy raros (Gregory & Howard ,1994; Howard et al., 2002). Entre estas espe− cies, el aislamiento precopulatorio es muy reducido. Aunque existe variación específica en el canto, las hembras no lo discriminan, y en experimentos de escogencia de pareja, tanto los machos como las hembras muestran poca tendencia a aparearse con individuos de su propia especie (Gregory & Howard ,1994). De igual forma, las barreras poscigóticas entre estos grupos no son fuertes, lo que se demuestra por la viabilidad y fertilidad de los híbri− dos obtenidos en cruces interespecíficos. Estudios basados en experimentos de compe− tencia espermática demostraron la existencia de precedencia de esperma conespecífico. Cuando hembras de estas especies se cruzan con dos machos, uno macho heteroespecífi− co y uno conespecífico, la mayoría de la progenie es engendrada por el macho conespecí− fico, independiente del orden de los cruces (Gregory & Howard ,1994). De este modo, parece que este es el mecanismo más fuerte de aislamiento reproductivo identificado entre estas especies (Howard et al., 1998). Nakano (1985, citado por Howard ,1999) es− tudió las especies simpátricas de las mariquitas Epilachna vigitioctomaculata y E. pustulo− sa. Estos son insectos fitófagos que habitan plantas huéspedes distintas en el norte de Japón, pero con frecuencia se observan formando parejas heteroespecíficas en el campo. Sin embargo, este tipo de cruces produce huevos con muy poca viabilidad y presentan una tasa de eclosión muy reducida. Contrariamente, cuando la hembra ha copulado tanto con un macho conespecífico como con uno heteroespecífico, la tasa de eclosión de huevos aumenta a niveles comparables a los de hembras que copularon con dos machos de su propia especie. Este hallazgo, probablemente, representa un caso de precedencia de es− perma conespecífica, el cual reduce el impacto negativo de un cruce heteroespecífico (Howard ,1999). Por otra parte, en invertebrados marinos es frecuente que los eventos reproductivos se produzcan sin mediar interacción física directa o de comportamiento entre machos y hembras, limitándose a una interacción a nivel de la superficie de los gametos que están mezclados en el agua (Galindo et al., 2003). Entre este tipo de orga−

nismos, se ha establecido claramente que esta interacción está mediada por moléculas de proteínas que participan activamente en la identificación y la unión con el huevo. En erizos de mar, por ejemplo, la proteína del espermatozoide responsable es la bindina. Modificaciones de esta molécula pueden alterar la interacción esperma− huevo (Howard ,1999). Recientemente, se ha demostrado precedencia de esperma conespecífico en eri− zos de mar del género Echinometra. Las especies E. oblonga y Echinometra sp. son muy cercanas y son interfértiles en el laboratorio; no se han observado híbridos naturales. Geyer & Palumbi (2005) evaluaron mediante ensayos de fertilización competitiva la posibi− lidad de precedencia de esperma conespecífico, y demostraron que los huevos de ambas especies tienen una marcada preferencia por el esperma conespecífico cuando está mez− clado con el heteroespecífico. Con frecuencia, aun cuando se documenta la existencia de la precedencia de esperma conespecífico, no es posible concluir que su establecimiento ocurrió antes de que el proceso de especiación se completara. En otros estudios, la evi− dencia indica que la formación de las especies no ha sido determinada por la precedencia de esperma conespecífico (Dixon et al., 2003). Por otra parte, en la mayoría de los casos, los mecanismos que la originan son desconocidos, o bien, su comprensión se encuentra en etapas iniciales (Howard ,1999). Las especies de los crisomélidos del género Macrohaltica jamaicensis, y M. crypta ofrecen una oportunidad para identificar posibles mecanismos que mantienen a sus po− blaciones aisladas reproductivamente. Estas especies cohabitan en Costa Rica en algunas de sus plantas hospederas. En el campo se observan con frecuencia apareamientos in− terespecíficos, y en cautiverio producen híbridos viables y fértiles (Eberhard et al., 1993). En el presente estudio, se presentan los resultados de experimentos diseñados para iden− tificar posibles mecanismos que pueden favorecer el aislamiento reproductivo entre las dos especies.